Mejía Canales, Franco-Maass, Endara Agramont, and Ávila Akerberg: Caracterización del sotobosque en bosques densos de pino y oyamel en el Nevado de Toluca, México



Introducción

La vegetación que se desarrolla debajo del dosel arbóreo, comúnmente llamada sotobosque, tiene entre sus principales elementos estructurales a las briofitas, los líquenes, los helechos, las plántulas arbóreas, las herbáceas y los arbustos (Antos, 2017). En el bosque templado, el sotobosque cuenta con una importante diversidad de especies vegetales y juega un rol importante en la dinámica del ecosistema (Bartels y Chen, 2010).

El sotobosque es esencial para procesos del ciclo de nutrientes, la trayectoria sucesional o el régimen de fuego es el hábitat o fuente de alimento para numerosos vertebrados e invertebrados (Gilliam, 2007). En este, algunas especies crean condiciones de interferencia en las plántulas arbóreas que varían en competencia, alelopatía, inhibición micorrícica y obstrucción física (Royo y Carson, 2006).

El hábitat en el sotobosque es heterogéneo y dinámico, con un ambiente variable que depende de las características del dosel y de los recursos en el medio (Augusto, Dupouey y Ranger, 2003; Hart y Chen, 2006). En los bosques de coníferas, el sotobosque presenta regularmente una elevada humedad, con poca luz, viento y escasos nutrientes en el suelo. En dichas comunidades la tolerancia hacia los suelos ácidos es amplia (Candan, Broquen y Pellegrini, 2006; Rzedowski, 2006).

Con respecto a la composición florística, el sotobosque de las coníferas presenta una amplia riqueza de especies. En los bosques de Pinus hartwegii, los componentes dominantes son las gramíneas de géneros como Festuca, Calamagrostis y Muhlenbergia. Eventualmente se encuentran especies del género Lupinus como resultado de la ocurrencia de incendios (Rzedowski, 2006). En el bosque de Abies religiosa, por el contrario, el sotobosque es poco abundante en gramíneas. En ambos bosques, los representantes de la familia Asteraceae son numerosos (Encina-Domínguez, Encina-Domínguez, Mata-Rocha y Valdes-Reyna, 2008).

En el área de protección de flora y fauna Nevado de Toluca (Apffnt), los bosques de pino y oyamel ocupan 66% de la superficie forestal (Endara, 2010), donde 7815 ha son bosques densos de pino y 13 040 ha bosques densos de oyamel (Franco, Regil, González y Nava, 2006). En la estructura espacial los bosques densos de Pinus hartwegii y Abies religiosa presentan tres estratos verticales que llegan a los 30 m y 48 m respectivamente. La densidad promedio de individuos en el bosque de pino es de 336 ha-1 y de 637 ha-1 (≥ 2.5 cm DAP) en el bosque de oyamel (Endara, Franco, Nava, Valdez y Fredericksen, 2012).

Objetivos

En el Nevado de Toluca existen extensas regiones dominadas por especies arbóreas nativas, que definen la fisonomía de la comunidad (Mastretta et al., 2014), por ello es necesario caracterizar su composición vegetal y promover la conservación de sus especies. En el presente trabajo se planteó, como objetivo central, determinar la composición y estructura de herbáceas y arbustos en áreas de bosque denso de Pinus hartwegii y Abies religiosa del Nevado de Toluca. Adicionalmente se cuantificó la densidad de la regeneración arbórea.

Materiales y métodos

El Apffnt se localiza en el Estado de México, hacia el suroeste del valle de Toluca y abarca parte de los municipios de Almoloya de Juárez, Amanalco de Becerra, Calimaya, Coatepec Harinas, Temascaltepec, Tenango del Valle, Toluca, Villa Guerrero, Villa Victoria y Zinacantepec (Gobierno del Estado de México [GEM], 1999). Forma parte del sistema volcánico transmexicano y alcanza una altitud de 4660 m snm. En el área predomina el tipo de suelo Andosol y en menor proporción Feozem, Regosol, Cambisol y Litosol. De los 3700 m snm en adelante predomina el clima frío y, entre los 2800 m y los 3700 m snm, el clima semifrío subhúmedo con lluvias en verano. En el Apffnt la riqueza de coníferas comprende especies de pino: Pinus hartwegii Lindl., P. montezumae Lamb., P. pseudostrobus Lindl., entre otros, así como oyamel (Abies religiosa Kunth‎ ‎Schltdl.‎ & ‎Cham.), Juniperus flaccida Schlechtendal y Cupressus lusitánica Mill. Además, se desarrollan bosques de Quercus laurina Humb et Bonpl. y Alnus jorullensis Humboldt, Bonpland & Kunth, así como zonas de pastizal, zacatonal alpino o páramo de altura (Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, 2013). El muestreo de la vegetación se realizó en los meses de agosto a octubre de 2015, en las localidades de Agua Blanca y Santa María del Monte (Zinacantepec) (Fig. 1). Las zonas de bosque denso de Abies religiosa y Pinus hartwegii se diferenciaron previamente con la ayuda de imágenes de satélite multiespectrales. En el área, se considera bosque denso a aquella superficie que cubre entre 80% y 100% de cobertura de copa, identificado sobre un cuadrante cartografiable de 100 m2 (Regil, Franco, Nava y Ordóñez, 2015).

Figura 1

Ubicación de los sitios de muestreo

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En cada sitio de muestreo se establecieron 10 cuadrantes de 10 m ×10 m (1000 m2) en un gradiente continuo y en cada uno se registraron altitud, pendiente, coordenadas geográficas y tipo de perturbación asociada. Para confirmar la representatividad del muestreo, se realizó una curva de acumulación de especies en cada comunidad vegetal (Fig. 2) y, para analizar la composición, se realizó un método discriminativo por altura; en las especies mayores a 50 cm, se obtuvieron los valores relativos en cobertura, densidad, frecuencia y valor de importancia (Mostacedo y Fredericksen, 2000). De las especies menores a 50 cm se estimó la cobertura y abundancia con base en la escala Braun-Blanquet (Braun-Blanquet, 1979).

Figura 2

Curva de acumulación de especies para el sotobosque de bosques densos de pino y oyamel.

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Por la elevada densidad de gramíneas (mayores a 50 cm) en el bosque de pino, el muestreo se estandarizó al método Braun-Blanquet. Finalmente, para evaluar la densidad de regeneración arbórea, se cuantificó el número de plántulas (< 30 cm de altura), brinzales (≥ 30 cm < 1.5 m altura) y latizales (≥ 1.5 m < 2.5 cm de DAP) (Valdez, 2002).

De cada especie vegetal registrada, se recolectaron ejemplares por triplicado para su posterior herborización y determinación taxonómica con claves especializadas. En el Herbario-Hortorio (Chapa) del Campus Montecillo del Colegio de Postgraduados, se depositaron duplicados de los ejemplares recolectados y se confirmó la determinación de especímenes. La agrupación de familias se realizó de acuerdo con el sistema Angiosperm Phylogeny Group[APG IV] (2016) y para las abreviaturas de los autores de las especies se utilizó el Índice Internacional de Nombres de Plantas (The International Plant Names Index [IPNI], 2017). El nombre común de las especies, se obtuvo por consulta a las personas de las localidades adyacentes a las zonas de muestreo y se complementó con bibliografía especializada (Rzedowski, Rzedowski y colaboradores, 2005; Cornejo-Tenorio e Ibarra-Manríquez, 2008). La agrupación de especies en gremios ecológicos se realizó de forma preliminar con base en las características ecológicas y foliares de la especie (Givnish, 1988; Grime, 1989).

Resultados

Composición florística

En el bosque de Abies religiosa, la flora del sotobosque cuenta con un total de 33 especies, 25 géneros y 14 familias agrupadas en 24 herbáceas, ocho arbustos y un árbol (Tabla 1).

Tabla 1

Flora vascular del sotobosque en el bosque denso de Abies religiosa del Nevado de Toluca.

FAMILIA/ Nombre científico Nombre común Forma de vida Gremio ecológico
APIACEAE
Osmorhiza aff. mexicana Griseb. S/D Herbácea Heliófita
ASTERACEAE
Ageratina aff. parayana 2 (Espinosa) B. L. Turner Raíz de serpiente Herbácea Esciófita
Ageratina pazcuarensis (Kunth) R. M. King & H. Rob. Hierba del ángel Herbácea Esciófita
Ageratina rivalis (Greenm.) R. M. King & H. Rob. S/D Arbusto Heliófita
Bidens triplinervia 1 Kunth Acahual cimarrón Herbácea Heliófita
Cirsium ehrenbergii 12 Sch. Bip. Cardo santo Herbácea Esciófita
Piqueria pilosa 2 Kunth Cardón pelón Herbácea Esciófita
Roldana angulifolia (DC.) H. Rob. & Brettell Hoja ancha Arbusto Esciófita
Roldana lineolata 12 (DC.) H. Rob. & Brettell S/D Herbácea Esciófita
Roldana platanifolia 2 (Benth.) H. Rob. & Brettell Hierba del zopilote, mano de león Herbácea Esciófita
Roldana reticulata 2 (DC.) H. Rob. & Brettell S/D Herbácea Esciófita
Senecio callosus Sch. Bip. Hoja de flecha Herbácea Esciófita
Senecio cinerarioides 12 Kunth Jara, Jarilla blanca Arbusto Heliófita
Sigesbeckia jorullensis 1 Kunth Flor de araña Herbácea Esciófita
Stevia monardifolia 2 Kunth S/D Herbácea Esciófita
CAPRIFOLIACEAE
Symphoricarpos microphyllus Kunth Perlilla, Perlitas, Escobilla Arbusto Heliófita
CARYOPHYLLACEAE
Cerastium nutans Raf. S/D Herbácea Esciófita
Stellaria cuspidata Willd. S/D Herbácea Esciófita
DRYOPTERIDACEAE
Plecosorus speciosissimus (A. Braun ex Kunze) T. Moore S/D Herbácea Esciófita
GERANIACEAE
Geranium seemannii Peyr. Mano de león Herbácea Esciófita
LAMIACEAE
Salvia gracilis Benth. S/D Herbácea Esciófita
Salvia lavanduloides Kunth Tepechia Herbácea Esciófita
Salvia aff. microphylla Kunth Bandera mexicana Arbusto Esciófita
ONAGRACEAE
Fuchsia microphylla Kunth Aretillo Arbusto Esciófita
PINACEAE
Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham. Oyamel, abeto Árbol Esciófita
POACEAE
Deschampsia sp. S/D Herbácea Esciófita
Trisetum irazuense Hitchc. S/D Herbácea Esciófita
ROSACEAE
Acaena elongata 1 L. Pegarropa, cadillo Arbusto Esciófita
Alchemilla procumbens 1 Rose Chinilla, pata de león Herbácea Esciófita
RUBIACEAE
Didymaea alsinoides (Schltdl. & Cham.) Standl. Ocoxóchitl Herbácea Esciófita
Galium aschenbornii S. Schauer Cuajaleche, pegarropa Herbácea Esciófita
SCROPHULARIACEAE
Sibthorpia repens (L.) Kuntze Pepita Herbácea Esciófita
SOLANACEAE
Cestrum anagyris Dunal Hierba del zopilote Arbusto Esciófita

[i] “1” especies asociadas a disturbio, “2” especies endémicas del país, “S/D” sin dato.

El bosque de Pinus hartwegii se caracteriza por un sotobosque con 18 especies, 16 géneros y nueve familias, que se agrupan en 15 herbáceas, dos arbustos y un árbol (Tabla 2).

Tabla 2

Flora vascular del sotobosque en el bosque denso de Pinus hartwegii del Nevado de Toluca.

FAMILIA/ Nombre científico Nombre común Forma de vida Gremio ecológico
ASTERACEAE
Cirsium jorullense 2 Spreng. Cardo santo Herbácea Esciófita
Pseudognaphalium liebmannii (Sch. Bip. ex Klatt) Gordolobo, hierbabuena, altamisa Herbácea Esciófita
Senecio cinerarioides 12 Kunth Jara, Jarilla blanca Arbusto Heliófita
Senecio iodanthus 2 Greenm. S/D Herbácea Esciófita
Senecio roseus 2 Sch. Bip. Sierrilla Herbácea Esciófita
Stevia incognita Grashoff Yoloquilde Herbácea Esciófita
CARYOPHYLLACEAE
Arenaria bryoides D. F. K. Schltdl. S/D Herbácea Esciófita
ERICACEAE
Vaccinium caespitosum Michx. Arándanos, Borrachos Arbusto Esciófita
FABACEAE
Lupinus montanus 1 Kunth Garbancillo, matapiojo Herbácea Heliófita
OXALIDACEAE
Oxalis alpina Rose Xocoyotl Herbácea Esciófita
PINACEAE
Pinus hartwegii Lindl. Ocote Árbol Heliófita
POACEAE
Agrostis tolucensis Kunth S/D Herbácea Heliófita
Calamagrostis tolucensis (Kunth) Trin. ex Steud. Zacatón Herbácea Heliófita
Cinna poiformis (Kunth) Scribn. & Merr. S/D Herbácea Heliófita
Festuca tolucensis Kunth Zacatón Herbácea Heliófita
Trisetum spicatum (L.) K. Richt. S/D Herbácea Heliófita
ROSACEAE
Alchemilla procumbens 1 Rose Chinilla, pata de león Herbácea Esciófita
SCROPHULARIACEAE
Penstemon gentianoides Poir. Jarritos, campanita morada Herbácea Esciófita

[i] “1” especies asociadas a disturbio, “2” especies endémicas del país, “S/D” sin dato.

En cuanto a la regeneración arbórea de las áreas evaluadas se encontró que esta es exclusiva de las especies de oyamel y pino, las plántulas fueron dominantes en densidad, con 87.2% en Abies y 47% en Pinus, seguidas por brinzales (12.2% Abies y 41.2% Pinus) y latizales (0.6% Abies y 11.8% Pinus).

Estructura del sotobosque

En el sotobosque de Abies religiosa, las herbáceas: Stevia monardifolia, Salvia gracilis y Sigesbeckia jorullensis son dominantes en la altura mayor a 50 cm, en este nivel también predominan los arbustos Roldana angulifolia y Cestrum anagyris. En las herbáceas menores a 50 cm, Stevia monardifolia, Roldana platanifolia y Sibthorpia repens tienen la mayor cobertura y abundancia, mientras que los arbustos Roldana angulifolia, Acaena elongata y Fuchsia microphylla son dominantes (Tabla 3 y Fig. 3).

Tabla 3

Especies dominantes del sotobosque en el bosque denso de Abies religiosa*.

Estrato ≥ 50 cm
Valor de importancia
Densidad relativa Cobertura relativa Frecuencia relativa VIR
Herbáceas
Stevia monardifolia 34.4 46.6 33.3 38.1
Salvia gracilis 39.1 20.9 8.3 22.8
Sigesbeckia jorullensis 17.2 17.7 25 20
Arbustos
Roldana angulifolia 94.6 93.1 40 75.9
Cestrum anagyris 4.6 6.3 40 17
Estrato ≤ 50 cm
Escala Braun-Blanquet
Cuadrante 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Herbáceas
Stevia monardifolia 2 4 2 4 3 2 3 3 3 2
Roldana platanifolia 3 3 4 5 3 2 2 2 2 +
Sibthorpia repens 3 2 1 3 + 3 3 3 2 1
Ageratina pazcuarensis - + - 3 3 2 4 3 2 3
Ageratina aff. parayana + - - 2 + + 3 + 4 4
Sigesbeckia jorullensis + - - 2 + 2 + 3 2 +
Trisetum irazuense + 1 + + + 1 + + + +
Piqueria pilosa + - - - 2 + 2 2 1 -
Arbustos
Roldana angulifolia 4 4 3 3 2 2 4 4 4 2
Acaena elongata - 1 1 1 2 3 3 2 3 +
Fuchsia microphylla 2 2 2 3 1 1 + 1 - +
Cestrum anagyris - 2 2 + + 2 + 2 + 2

[i] * Se indica el valor de importancia o la estimación de cobertura y abundancia.

[ii] Escala Braun-Blanquet: cobertura de la especie; (-) ausencia, (+) pocos individuos con baja cobertura, (1) <5%, (2) 5 - 25%, (3) 25 - 50%, (4) 50 - 75%. Los resultados señalados en la tabla consideran a las especies dominantes, las especies restantes se omitieron por ser poco informativas.

Figura 3

Estructura del sotobosque en el bosque de Abies religiosa, se presenta la altura y cobertura aproximada de las especies dominantes.

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Con respecto al sotobosque en el bosque denso de Pinus hartwegii estudiado, las herbáceas dominantes en la altura mayor a 50 cm son Calamagrostis tolucensis, Agrostis tolucensis, Penstemon gentianoides y Lupinus montanus, en esta categoría, la única especie arbustiva dominante es Senecio cinerarioides. En el nivel menor a 50 cm Alchemilla procumbens y Penstemon gentianoides son las herbáceas dominantes (Tabla 4 y Fig. 4).

Tabla 4

Especies dominantes del sotobosque en el bosque denso de Pinus hartwegii*.

Estrato ≥ 50 cm
Valor de importancia
Densidad relativa Cobertura relativa Frecuencia relativa VIR
Herbáceas
Penstemon gentianoides 61.3 60 42.9 54.7
Lupinus montanus 35.2 37.7 47.6 40.2
Arbustos
Senecio cinerarioides 100 100 100 100
Estrato ≤ 50 cm
Escala Braun-Blanquet
Herbáceas Cuadrante 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Calamagrostis tolucensis 4 4 3 4 5 4 5 4 5 4
Alchemilla procumbens 3 3 2 2 3 3 2 2 2 2
Penstemon gentianoides 2 3 2 2 2 2 3 2 2 2
Agrostis tolucensis 3 1 4 3 2 2 1 2 2 +
Lupinus montanus + + + + + + + 2 + 2
Oxalis alpina - + + + + + + + + +

[i] * Se indica el valor de importancia o la estimación de cobertura y abundancia.

[ii] “0” especies mayores a 50 cm. Escala Braun-Blanquet: cobertura de la especie; (-) ausencia, (+) pocos individuos con baja cobertura, (1) <5%, (2) 5 - 25%, (3) 25 - 50%, (4) 50 - 75%, (5) 75% - 100%. Los resultados señalados en la tabla consideran a las especies dominantes, las especies restantes se omitieron por ser poco informativas.

Figura 4

Estructura del sotobosque en el bosque denso de Pinus hartwegii, se presenta la altura y cobertura aproximada de las especies dominantes.

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Discusión

Composición florística

La vegetación del sotobosque en la comunidad de Abies religiosa posee una mayor riqueza de especies que la comunidad de Pinus hartwegii. Este dato concuerda con el registro de Villers, García y López (1998) en el Nevado de Toluca y con lo registrado por Vázquez (2014) en el Cofre de Perote, donde los bosques de Abies religiosa son más diversos y preceden en distribución altitudinal a los bosques de Pinus hartwegii.

La riqueza florística del bosque denso de Abies religiosa en el Nevado de Toluca es menor a la encontrada por Ávila-Akerberg (2010) en la cuenca del río Magdalena (46 especies: 26 herbáceas, 15 arbustos y cinco árboles), pero mayor a la registrada por Vázquez (2014) en Veracruz con 27 especies (18 herbáceas, siete arbustos y dos árboles). Es posible que la riqueza de especies en el sotobosque de la especie esté determinada por múltiples factores, entre ellos la pendiente o la orientación (Gracia, Montané, Piqué y Retana, 2007; Huo, Feng y Su, 2014). Se trata de comunidades que se distribuyen principalmente en barrancas, cañadas o laderas, donde la pendiente llega a superar 40% y la humedad es elevada (Sánchez-González y López-Mata, 2003).

La riqueza de especies en el bosque denso de Pinus hartwegii en el Nevado de Toluca es menor al registro de Ávila-Akerberg (2010) en la cuenca del río Magdalena (47 especies) y a lo encontrado por Vázquez (2014) en el Cofre de Perote con 21 especies. En la cuenca del río Magdalena la flora cuenta con 42 herbáceas, cuatro arbustos y un árbol, mientras que en el Cofre de Perote existen 17 herbáceas, tres arbustos y un árbol. En los bosques de esta especie la riqueza florística suele estar condicionada a su distribución altitudinal. Hacia el límite superior de la vegetación arbórea, factores como la temperatura, la precipitación, la radiación solar y los nutrientes del suelo reducen el crecimiento de las plantas (Sharma, Suyal, Gairola y Ghildiyal, 2009). Además de estos factores, otros como el nivel de adaptación o tolerancia al ambiente de las especies, el tipo o estructura del dosel en el que se desarrollan y la disponibilidad de recursos, determinan la composición y estructura del sotobosque (North, Oakley, Fiegener, Gray y Barbour, 2005; Barbier, Gosselin y Balandier, 2008; Fuxai, Fousseni, Chungang, Huaijiang y Xiuhai, 2014).

En el sotobosque de ambas comunidades evaluadas la forma de vida que predomina es la herbácea, seguida de los arbustos y los árboles, resultado que avala el registro de Villaseñor y Ortiz (2014) para las plantas con flores del país. Así mismo la familia que reúne el mayor número de especies y endemismos es Asteraceae. En México, dicha familia representa la mayor riqueza florística y un elevado porcentaje de endemismos (Villaseñor, 2003; Villaseñor, Maeda, Colín y Ortiz, 2005). En el sotobosque de Abies religiosa, el género más representativo fue Roldana y en el sotobosque de Pinus hartwegii fue Senecio.

Además de la familia Asteraceae, en el sotobosque de Pinus hartwegii la familia Poaceae presenta un nivel de importancia significativo. En el ambiente la abundancia de gramíneas está asociada frecuentemente a la rápida adaptación o expansión que presentan y que les permite aprovechar los recursos del medio. Estas especies crecen en condiciones de deficiencia de drenaje, inundaciones periódicas o suelos con exceso de sales solubles, lo que las convierte en especies competidoras (Grime, 1989; Rzedowski, 2006). Es importante señalar que en ambos ecosistemas la mayor parte de las especies encontradas son de origen nativo, situación prevaleciente en gran parte del territorio nacional (Villaseñor, 2016).

Las especies tolerantes a la sombra (esciófitas) dominan la composición vegetal de ambas comunidades evaluadas, en el sotobosque de oyamel esta dominancia es justificable por la densidad de individuos que presenta el dosel (637 ha-1). Esta densidad es significativamente menor en el bosque de pino (336 ha-1) (Endara et al., 2012). En el bosque de oyamel, la estructura arbórea presenta copas simétricas o piramidales que se extienden e impiden el paso de luz hacia el sotobosque (Narave y Taylor, 1997), estas características explican el ambiente de sombra y humedad que se genera y que resulta ideal para las especies tolerantes. Por el contrario, en el bosque de Pinus hartwegii la estructura del dosel es irregular, con ramas cortas y extendidas (Narave y Taylor, 1997) que permiten que los rayos solares lleguen al suelo (Rzedowski, 2006). Esta condición promueve la dominancia en cobertura y abundancia de las especies heliófitas, que son, en su mayoría gramíneas y que presentan una gran afinidad a los altos niveles de luz (Grime, 1989). En las plantas, el grado de tolerancia a la sombra define su relación con otros organismos y con el medio. La sombra influye en los elementos bióticos y abióticos del bosque, determinando su estructura y diversidad (Blanco-García, Sáenz-Romero, Martorell, Alvarado-Sosa y Lindig-Cisneros, 2011; Valladares, Laanisto, Niinemets y Zavala, 2016).

En relación a la regeneración, este presenta un patrón de crecimiento poblacional en forma de “J” invertida, donde la densidad se concentra en las clases diamétricas inferiores y disminuye paulatinamente. Esta situación ha sido observada para otros bosques de Pinus hartwegii (Endara et al., 2012; Murrieta-Hernández, Pineda-López, Noa-Carrazana, Mata-Rosas, Zulueta-Rodríguez y Flores-Estévez, 2014) y Abies religiosa (Encina-Domínguez et al., 2008; Endara et al., 2012; Pineda-López, Ortega-Solis, Sánchez-Velásquez, Ortiz-Ceballos y Vázquez-Domínguez, 2013). La regeneración de una especie arbórea puede depender de múltiples factores, entre los que se encuentran el gremio ecológico (heliófita o esciófita), la tasa de crecimiento, mortalidad o depredación de las plántulas, la competencia inter e intraespecífica de los renuevos, así como variables ambientales, bióticas y antrópicas (Yamamoto, 2000; Villavicencio, Santiago, Godínez, Chávez y Toledo, 2012). La regeneración del bosque de pino depende especialmente de la luz (al ser una especie heliófita) y de la frecuencia de incendios superficiales, debido a que favorece la germinación de sus semillas (Ávila-Flores, González-Tagle, Jiménez-Pérez, Aguirre-Calderón, Treviño-Garza y Vargas-Larreta, 2012; Robles-Gutiérrez, Velázquez-Martínez, Rodríguez-Trejo, Reyes-Hernández y Etchevers-Barra, 2016). En cambio, el oyamel puede regenerarse bajo su propio dosel o con una mayor abundancia en los claros del bosque (Lara-González, Sánchez-Velásquez y Corral-Aguirre, 2009).

Estructura del sotobosque

El patrón de dominancia encontrado en el sotobosque de Abies religiosa es distinto al reporte de Villers et al. (1998) para la condición de bosque denso en la misma área de estudio, donde Roldana barba-johannis, Eupatorium mairetianum, Smilax sp. y Senecio callosus. fueron las especies dominantes. Dicho resultado concuerda con los reportes del sistema volcánico transmexicano (Sánchez-González, López-Mata y Granados-Sánchez, 2005), la Sierra Nevada (Sánchez-González y López-Mata, 2003) y el Cofre de Perote (Vázquez, 2014), donde algunas de las especies mencionadas constituyen un elemento importante de la flora.

En el sotobosque en el bosque denso de Pinus hartwegii estudiado la única especie arbustiva dominante es Senecio cinerarioides, mientras que en el estrato herbáceo predominan Alchemilla procumbens y Penstemon gentianoides. Esto concuerda con lo señalado por Villers et al. (1998), en la misma área de estudio, pero difiere de los hallazgos de Sánchez-González y López-Mata (2003), Santillana (2013) y Vázquez (2014) en distintas áreas, donde algunas de las especies dominantes son Acaena elongata, Baccharis conferta, Roldana angulifolia, Vaccinium geminiflorum y Bromus catharticus.

Los bosques analizados comparten, en el sotobosque, dos especies: Alchemilla procumbens y Senecio cinerarioides que están asociadas a perturbaciones. Además de estas especies existen Acaena elongata, Sigesbeckia jorullensis (en el oyamel) y Lupinus montanus (en el pino) que alcanzan una importancia significativa. En el ambiente, la presencia de algunas especies vegetales está relacionada con los eventos de perturbación o las prácticas de manejo que modifican la composición y la riqueza de la comunidad (North et al., 2005; Duguid, Frey, Ellum, Kelty y Ashton, 2013).

En el bosque de oyamel, las perturbaciones más frecuentes son la apertura de senderos y el pastoreo. En cambio, en el bosque de pino ocurren eventos de reforestación, ocoteo, construcción de zanjas de infiltración y pastoreo. De forma general, el pastoreo, la herbivoría o el fuego alteran el establecimiento, la sobrevivencia y el rendimiento de las plantas, sus efectos pueden ser positivos, negativos o generar una reacción directa e indirecta sobre la vegetación (Warner y Cushman, 2002; Husheer, Robertson, Coomes y Frampton, 2006; Mysterud, 2006). Las perturbaciones influyen también en el suelo, los nutrientes y las condiciones del agua (Pokhriyal, Chauhan y Todaria, 2012). Una perturbación en la composición vegetal, puede aumentar la riqueza de especies o reducirla, en ocasiones un nivel moderado de disturbio, genera una elevada riqueza (Royo, Collins, Adams, Kirschbaum y Carson, 2010). El daño de una perturbación depende de su extensión, intensidad o frecuencia (Augustine, Derner y. Milchunas, 2010), por ejemplo, en algunos casos la acción de los herbívoros aumenta la densidad o cobertura en las plantas y favorece la invasión de especies exóticas (Nai-Bregaglio, Pucheta y Cabido, 2002; Vázquez, 2002). En el bosque, el fuego es otro factor clave que modifica los depósitos de biomasa, altera el ciclo hidrológico y transforma la vegetación (Secretariat of Convention on Biological Diversity, 2001; Hoss, Lafon, Grissino-Mayer, Aldrich y DeWeese, 2008). Especialmente en el sotobosque evaluado de Pinus hartwegii, la presencia de Lupinus montanus indica quemas frecuentes y la abundancia de gramíneas favorece la propagación del fuego (Castañeda, Endara, Villers y Nava, 2015).

Conclusiones

La presente investigación contribuye al conocimiento de la riqueza, dominancia y estructura de especies del sotobosque, en bosques densos de Abies religiosa y Pinus hartwegii del APFFNT. En las comunidades evaluadas, el sotobosque presenta la mayor diversidad florística y alberga una gran cantidad de especies nativas que le confieren una fisonomía estructural única a cada ecosistema.

En el sotobosque de Abies religiosa la riqueza de especies es mayor a la del sotobosque de Pinus hartwegii. En esta comunidad las plantas de la familia Asteraceae (Roldana angulifolia, Stevia monardifolia, Roldana platanifolia) son dominantes en la composición florística y algunas como Sigesbeckia jorullensis están asociadas a disturbio. En el sotobosque de Pinus hartwegii la familia Asteraceae fue dominante por número de especies, sin embargo, en cuanto a cobertura y abundancia las especies Calamagrostis tolucensis y Agrostis tolucensis, de la familia Poaceae son predominantes. En esta comunidad la especie arbustiva más importante, por su abundancia y dominancia fue Senecio cinerarioides. La regeneración arbórea en el sotobosque de las comunidades evaluadas es exclusiva de Abies religiosa y de Pinus hartwegii. En ambos bosques por orden de importancia en clase y tamaño se registró un mayor número de plántulas que de brinzales y latizales.

Reconocimientos

Se agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por el financiamiento otorgado y al M. en C. Ricardo Vega Muñoz por el acceso a las instalaciones del Herbario Hortorio (CHAPA) del Colegio de Postgraduados; al M. en C. Lucio Lozada Pérez y al Biól. Jorge Fernando Rojas Gutiérrez por la determinación taxonómica de los ejemplares de la familia Asteraceae; a Raúl Rubio por el diseño de imágenes y a Leticia Bermúdez por la elaboración del mapa; y a la M. en C. A y R. N. Isabel Martínez de la Cruz por su asesoría en la determinación de algunos ejemplares.

Referencias

1 

Angiosperm Phylogeny Group [APG IV]. (2016). An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG IV. Botanical Journal of the Linnean Society, 181, 1-20.

Angiosperm Phylogeny Group [APG IV] 2016An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG IVBotanical Journal of the Linnean Society181120

2 

Antos, J. A. (2017). Understory plants in temperate forests. En J. N. Owens & H. Gyde (Eds.), Forests and forest plants (pp. 1-18). Encyclopedia of life support systems (EOLSS). http://www.eolss.net/sample-chapters

J. A. Antos 2017Understory plants in temperate forests J. N. Owens H. Gyde Forests and forest plants118Encyclopedia of life support systems (EOLSS)http://www.eolss.net/sample-chapters

3 

Augustine, D. J., Derner, J. D., &. Milchunas, D. G. (2010). Prescribed fire, grazing, and herbaceous plant production in shortgrass steppe. Rangeland Ecology & Management 63(3), 317-323. doi: 10.2111/REM-D-09-00044.1

D. J. Augustine J. D. Derner D. G. Milchunas 2010Prescribed fire, grazing, and herbaceous plant production in shortgrass steppeRangeland Ecology & Management63331732310.2111/REM-D-09-00044.1

4 

Augusto, L., Dupouey, J., & Ranger, J. (2003). Effects of tree species on understory vegetation and environmental conditions in temperate forests. Annals of Forest Science, 60, 823-831. doi: 10.1051/forest:2003077

L. Augusto J. Dupouey J. Ranger 2003Effects of tree species on understory vegetation and environmental conditions in temperate forestsAnnals of Forest Science6082383110.1051/forest:2003077

5 

Ávila-Akerberg, V. (2010). Forest quality in the southwest of Mexico City. Assessment towards ecological restoration of ecosystem services. Culterra, 56, 1-2.

V. Ávila-Akerberg 2010Forest quality in the southwest of Mexico City. Assessment towards ecological restoration of ecosystem servicesCulterra5612

6 

Ávila-Flores, D. Y., González-Tagle, M. A., Jiménez-Pérez, J., Aguirre-Calderón, O. A., Treviño-Garza, E. J., & Vargas-Larreta, B. (2012). Estructura de rodales de Pinus hartwegii afectados por incendios utilizando parámetros de vecindad en la Sierra Madre Oriental, México. Tropical and Subtropical Agroecosystems, 15, 377-387.

D. Y. Ávila-Flores M. A. González-Tagle J. Jiménez-Pérez O. A. Aguirre-Calderón E. J. Treviño-Garza B. Vargas-Larreta 2012Estructura de rodales de Pinus hartwegii afectados por incendios utilizando parámetros de vecindad en la Sierra Madre Oriental, MéxicoTropical and Subtropical Agroecosystems15377387

7 

Barbier, S., Gosselin, F., & Balandier, P. (2008). Influence of tree species on understory vegetation diversity and mechanisms involved -a critical review for temperate and boreal forests. Forest Ecology and Management, 254(1), 1-15. doi: 10.1016/j.foreco.2007.09.038

S. Barbier F. Gosselin P. Balandier 2008Influence of tree species on understory vegetation diversity and mechanisms involved -a critical review for temperate and boreal forestsForest Ecology and Management254111510.1016/j.foreco.2007.09.038

8 

Bartels, S. F., & Chen, H. Y. H. (2010). Is understory plant species diversity driven by resource quantity or resource heterogeneity?. Ecology, 91(7), 1931-1938.

S. F. Bartels H. Y. H. Chen 2010Is understory plant species diversity driven by resource quantity or resource heterogeneity?Ecology91719311938

9 

Blanco-García, A., Sáenz-Romero, C., Martorell, C., Alvarado-Sosa, P., & Lindig-Cisneros, R. (2011). Nurse-plant and mulching effects on three conifer species in a Mexican temperate forest. Ecological Engineering, 37(6), 994-998. doi: 10.1016/j.ecoleng.2011.01.012

A. Blanco-García C. Sáenz-Romero C. Martorell P. Alvarado-Sosa R. Lindig-Cisneros 2011Nurse-plant and mulching effects on three conifer species in a Mexican temperate forestEcological Engineering37699499810.1016/j.ecoleng.2011.01.012

10 

Braun-Blanquet, J. (1979). Fitosociologia. Bases para el estudio de las comunidades vegetales. Ediciones H. Blume. Madrid, España.

J. Braun-Blanquet 1979Fitosociologia. Bases para el estudio de las comunidades vegetalesEdiciones H. BlumeMadrid, España

11 

Candan, F., Broquen, P., & Pellegrini, V. (2006). Cambios en el sotobosque asociados al reemplazo de la vegetación natural por Pinus ponderosa Dougl. con diferentes manejos (SO de Neuquén, Argentina). Investigación Agraria: Sistemas y Recursos Forestales, 15(1), 50-65.

F. Candan P. Broquen V. Pellegrini 2006Cambios en el sotobosque asociados al reemplazo de la vegetación natural por Pinus ponderosa Dougl. con diferentes manejos (SO de Neuquén, Argentina)Investigación Agraria: Sistemas y Recursos Forestales1515065

12 

Castañeda, M. F., Endara, A. R., Villers, M. L., & Nava, G. (2015). Evaluación forestal y de combustibles en bosques de Pinus hartwegii en el Estado de México según densidades de cobertura y vulnerabilidad a incendios. Madera y Bosques, 21(2), 45-58. doi: 10.21829/myb.2015.212444

M. F. Castañeda A. R. Endara M. L. Villers G. Nava 2015Evaluación forestal y de combustibles en bosques de Pinus hartwegii en el Estado de México según densidades de cobertura y vulnerabilidad a incendiosMadera y Bosques212455810.21829/myb.2015.212444

13 

Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas 2013. Estudio Previo Justificativo para la Modificación de la Declaratoria del Parque Nacional Nevado de Toluca, ubicada en el Estado de México, México.

Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas 2013Estudio Previo Justificativo para la Modificación de la Declaratoria del Parque Nacional Nevado de Toluca, ubicada en el Estado de MéxicoMéxico

14 

Cornejo-Tenorio, G., & Ibarra-Manríquez, G. (2008). Flora ilustrada de la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca. México, D. F., México: Centro de Investigaciones en Ecosistemas, UNAM - Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.

G. Cornejo-Tenorio G. Ibarra-Manríquez 2008Flora ilustrada de la Reserva de la Biosfera Mariposa MonarcaMéxico, D. F., MéxicoCentro de Investigaciones en Ecosistemas, UNAMComisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad

15 

Duguid, M. C., Frey, B. R., Ellum, D. S., Kelty M., & Ashton, M. S. (2013). The influence of ground disturbance and gap position on understory plant diversity in upland forests of southern New England. Forest Ecology and Management, 303, 148-159. doi: 10.1016/j.foreco.2013.04.018

M. C. Duguid B. R. Frey D. S. Ellum M. Kelty M. S. Ashton 2013The influence of ground disturbance and gap position on understory plant diversity in upland forests of southern New EnglandForest Ecology and Management30314815910.1016/j.foreco.2013.04.018

16 

Encina-Domínguez, J. A., Encina-Domínguez, F. J. Mata-Rocha, E., & Valdes-Reyna, J. (2008). Aspectos estructurales, composición florística y caracterización ecológica del bosque de oyamel de la Sierra de Zapalinamé, Coahuila, México. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 83, 13-24.

J. A. Encina-Domínguez F. J. Encina-Domínguez E. Mata-Rocha J. Valdes-Reyna 2008Aspectos estructurales, composición florística y caracterización ecológica del bosque de oyamel de la Sierra de Zapalinamé, Coahuila, MéxicoBoletín de la Sociedad Botánica de México831324

17 

Endara, A. R. (2010). Análisis de los procesos de recuperación en el bosque templado del Parque Nacional Nevado de Toluca. Tesis de doctorado, Universidad Autónoma del Estado de México, Toluca, México.

A. R. Endara 2010Análisis de los procesos de recuperación en el bosque templado del Parque Nacional Nevado de TolucadoctoradoUniversidad Autónoma del Estado de MéxicoToluca, MéxicoToluca, México

18 

Endara, A. R. , Franco, S., Nava, G. , Valdez, J. I., & Fredericksen, T. S. (2012). Effect of human disturbance on the structure and regeneration of forests in the Nevado de Toluca National Park, Mexico. Journal of Forestry Research, 23(1): 39-44. doi: 10.1007/s11676-012-0226-8

A. R. Endara S. Franco G. Nava J. I. Valdez T. S. Fredericksen 2012Effect of human disturbance on the structure and regeneration of forests in the Nevado de Toluca National Park, MexicoJournal of Forestry Research231394410.1007/s11676-012-0226-8

19 

Franco, S. , Regil, H. H., González, C., & Nava, G. (2006). Cambio de uso del suelo y vegetación en el Parque Nacional Nevado de Toluca, México, en el periodo 1972-2000. Investigaciones Geográficas, 61, 38-57.

S. Franco H. H. Regil C. González G. Nava 2006Cambio de uso del suelo y vegetación en el Parque Nacional Nevado de Toluca, México, en el periodo 1972-2000.Investigaciones Geográficas613857

20 

Fuxai, X., Fousseni, F., Chungang, P., Huaijiang H., & Xiuhai Z. (2014). Effect of overstory on the seasonal variability of understory herbs in primary broad-leaved Korean pine forest of Changbai Mountain. African Journal of Biotechnology, 13(11), 1223-1230. doi: 10.5897/AJB12.1013

X. Fuxai F. Fousseni P. Chungang H. Huaijiang Z. Xiuhai 2014Effect of overstory on the seasonal variability of understory herbs in primary broad-leaved Korean pine forest of Changbai MountainAfrican Journal of Biotechnology13111223123010.5897/AJB12.1013

21 

Gobierno del Estado de México [GEM] (1999). Programa de manejo del Parque Nacional Nevado de Toluca, México. Biocenosis A.C.

Gobierno del Estado de México [GEM] 1999Programa de manejo del Parque Nacional Nevado de TolucaMéxicoBiocenosis A.C.

22 

Gilliam, F. S. (2007). The ecological significance of the herbaceous layer in temperate forest ecosystems. BioScience, 57(10), 845-858. doi: 10.1641/B571007

F. S. Gilliam 2007The ecological significance of the herbaceous layer in temperate forest ecosystemsBioScience571084585810.1641/B571007

23 

Givnish, T. J. (1988). Adaptation to sun and shade: a whole-plant perspective. Australian Journal of Plant Physiology, 15, 63-92.

T. J. Givnish 1988Adaptation to sun and shade: a whole-plant perspectiveAustralian Journal of Plant Physiology156392

24 

Gracia, M., Montané, F., Piqué, J., & Retana, J. (2007). Overstory structure and topographic gradients determining diversity and abundance of understory shrub species in temperate forests in central Pyrenees (NE Spain). Forest Ecology and Management, 242(2-3), 391-397. doi: 10.1016/j.foreco.2007.01.056

M. Gracia F. Montané J. Piqué J. Retana 2007Overstory structure and topographic gradients determining diversity and abundance of understory shrub species in temperate forests in central Pyrenees (NE Spain)Forest Ecology and Management2422-339139710.1016/j.foreco.2007.01.056

25 

Grime, J. P. (1989). Estrategias de adaptación de las plantas y procesos que controlan la vegetación. México, D. F. México: Limusa.

J. P. Grime 1989Estrategias de adaptación de las plantas y procesos que controlan la vegetaciónMéxico, D. F. MéxicoLimusa

26 

Hart, S. A., & Chen, H. Y. H. (2006). Understory vegetation dynamics of North American boreal forests. Critical Reviews in Plant Sciences, 25, 381-397. doi:10.1080/07352680600819286

S. A. Hart H. Y. H. Chen 2006Understory vegetation dynamics of North American boreal forestsCritical Reviews in Plant Sciences2538139710.1080/07352680600819286

27 

Hoss, J. A., Lafon, C. W., Grissino-Mayer, H. D., Aldrich, S. R., & DeWeese, G. G. (2008). Fire history of a temperate forest with an endemic fire-dependent herb. Physical Geography, 29(5), 424-441. doi: 10.2747/0272-3646.29.5.424

J. A. Hoss C. W. Lafon H. D. Grissino-Mayer S. R. Aldrich G. G. DeWeese 2008Fire history of a temperate forest with an endemic fire-dependent herbPhysical Geography29542444110.2747/0272-3646.29.5.424

28 

Huo, H., Feng, Q., & Su, Y. (2014). The influences of canopy species and topographic variables on understory species diversity and composition in coniferous forests. The Scientific World Journal, 2014, 1-8. doi: 10.1155/2014/252489

H. Huo Q. Feng Y. Su 2014The influences of canopy species and topographic variables on understory species diversity and composition in coniferous forestsThe Scientific World Journal1810.1155/2014/252489

29 

Husheer, S. W., Robertson, A. W., Coomes, D. A., & Frampton, C. M. (2006). Herbivory and plant competition reduce mountain beech seedling growth and establishment in New Zealand. Plant Ecology, 183(2), 245-256. Doi: 10.1007/s11258-005-9036-9

S. W. Husheer A. W. Robertson D. A. Coomes C. M. Frampton 2006Herbivory and plant competition reduce mountain beech seedling growth and establishment in New ZealandPlant Ecology183224525610.1007/s11258-005-9036-9

30 

Lara-González, R., Sánchez-Velásquez, L. R., & Corral-Aguirre, J. (2009). Regeneration of Abies religiosa in canopy gaps versus understory, Cofre de Perote National Park, México. Agrociencia, 43(7), 739-747.

R. Lara-González L. R. Sánchez-Velásquez J. Corral-Aguirre 2009Regeneration of Abies religiosa in canopy gaps versus understory, Cofre de Perote National Park, MéxicoAgrociencia437739747

31 

Mastretta, A., Cao, R., Arzeta, S. N., Quadri, P., Escalante, T., Arredondo, L., & Piñero, D. (2014). ¿Será exitosa la estrategia del cambio de categoría para mantener la biodiversidad del Nevado de Toluca?. En L. E. Eguiarte (Eds.), Reflexiones sobre la ecología y la conservación en México (pp. 7-17). México: Instituto de Ecología-Universidad Nacional Autónoma de México.

A. Mastretta R. Cao S. N. Arzeta P. Quadri T. Escalante L. Arredondo D. Piñero 2014¿Será exitosa la estrategia del cambio de categoría para mantener la biodiversidad del Nevado de Toluca? L. E. Eguiarte Reflexiones sobre la ecología y la conservación en México717MéxicoInstituto de EcologíaUniversidad Nacional Autónoma de México

32 

Mostacedo, B. y Fredericksen, T. S. (2000). Manual de Métodos Básicos de Muestreo y Análisis en Ecología Vegetal. Proyecto de Manejo Forestal Sostenible (BOLFOR). Santa Cruz de la Sierra, Bolivia: Editora El País.

B. Mostacedo T. S. Fredericksen 2000Manual de Métodos Básicos de Muestreo y Análisis en Ecología VegetalProyecto de Manejo Forestal Sostenible (BOLFOR)Santa Cruz de la Sierra, BoliviaEditora El País

33 

Murrieta-Hernández, D. M., Pineda-López, M. R., Noa-Carrazana, J. C., Mata-Rosas, M., Zulueta-Rodríguez, R., & Flores-Estévez, N. (2014). The structure of Pinus hartwegii at the Cofre de Perote, Veracruz, Mexico. Open Journal of Forestry 4(4): 291-301. doi: 10.4236/ojf.2014.44035

D. M. Murrieta-Hernández M. R. Pineda-López J. C. Noa-Carrazana M. Mata-Rosas R. Zulueta-Rodríguez N. Flores-Estévez 2014The structure of Pinus hartwegii at the Cofre de Perote, Veracruz, MexicoOpen Journal of Forestry4429130110.4236/ojf.2014.44035

34 

Mysterud, A. (2006). The concept of overgrazing and its role in management of large herbivores. Wildlife Biology, 12(2), 129-141. doi: 10.2981/0909-6396(2006)12[129:TCOOAI]2.0.CO;2

A. Mysterud 2006The concept of overgrazing and its role in management of large herbivoresWildlife Biology12212914110.2981/0909-6396(2006)12[129:TCOOAI]2.0.CO;2

35 

Nai-Bregaglio, M., Pucheta, E., & Cabido, M. (2002). El efecto del pastoreo sobre la diversidad florística y estructural en pastizales de montaña del centro de Argentina. Revista Chilena de Historia Natural, 75, 613-623. Doi: 10.4067/S0716-078X2002000300012

M. Nai-Bregaglio E. Pucheta M. Cabido 2002El efecto del pastoreo sobre la diversidad florística y estructural en pastizales de montaña del centro de ArgentinaRevista Chilena de Historia Natural7561362310.4067/S0716-078X2002000300012

36 

Narave, H., & Taylor, K. (1997). Pinaceae. Flora de Veracruz, 98.

H. Narave K. Taylor 1997PinaceaeFlora de Veracruz98

37 

North, M., Oakley, B., Fiegener, R., Gray A., & Barbour, M. (2005). Influence of light and soil moisture on Sierran mixed-conifer understory communities. Plant Ecology , 177, 13-24. doi: 10.1007/s11258-005-2270-3

M. North B. Oakley R. Fiegener A. Gray M. Barbour 2005Influence of light and soil moisture on Sierran mixed-conifer understory communitiesPlant Ecology177132410.1007/s11258-005-2270-3

38 

Pineda-López, M. R. , Ortega-Solis, R., Sánchez-Velásquez, L. R. , Ortiz-Ceballos, G., & Vázquez-Domínguez, G. (2013). Estructura poblacional de Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham., en el Ejido el Conejo del Parque Nacional Cofre de Perote, Veracruz, México. Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente, 19(3), 375- 385. doi: 10.5154/r.rchscfa.2012.11.058

M. R. Pineda-López R. Ortega-Solis L. R. Sánchez-Velásquez G. Ortiz-Ceballos G. Vázquez-Domínguez 2013Estructura poblacional de Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham., en el Ejido el Conejo del Parque Nacional Cofre de Perote, Veracruz, MéxicoRevista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente193375 38510.5154/r.rchscfa.2012.11.058

39 

Pokhriyal, P., Chauhan, D. S., & Todaria, N. P. (2012). Effect of altitude and disturbance on structure and species diversity of forest vegetation in a watershed of central Himalaya. Tropical Ecology, 53(3), 307-315.

P. Pokhriyal D. S. Chauhan N. P. Todaria 2012Effect of altitude and disturbance on structure and species diversity of forest vegetation in a watershed of central HimalayaTropical Ecology533307315

40 

Regil, H. H. , Franco, S. , Nava, G. , & Ordóñez, J. A. B. (2015). Evaluación de las técnicas para el estudio del cambio de ocupación de suelo y propuesta metodológica para solventar algunas de sus inconsistencias: el Parque Nacional Nevado de Toluca, México. GeoFocus, Revista Internacional de Ciencia y Tecnología de la Información Geográfica, 16, 61-86.

H. H. Regil S. Franco G. Nava J. A. B. Ordóñez 2015Evaluación de las técnicas para el estudio del cambio de ocupación de suelo y propuesta metodológica para solventar algunas de sus inconsistencias: el Parque Nacional Nevado de Toluca, MéxicoGeoFocus, Revista Internacional de Ciencia y Tecnología de la Información Geográfica166186

41 

Robles-Gutiérrez, C. A., Velázquez-Martínez, A., Rodríguez-Trejo, D. A., Reyes-Hernández, V. J., & Etchevers-Barra, J. D. (2016). Probability of mortality by fire damage of young Pinus hartwegii Lindl. trees in the Izta-Popo National Park. Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente, 22(2), 165-178. Doi: 10.5154/r.rchscfa.2015.08.034

C. A. Robles-Gutiérrez A. Velázquez-Martínez D. A. Rodríguez-Trejo V. J. Reyes-Hernández J. D. Etchevers-Barra 2016Probability of mortality by fire damage of young Pinus hartwegii Lindl. trees in the Izta-Popo National ParkRevista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente22216517810.5154/r.rchscfa.2015.08.034

42 

Royo, A. A., & Carson, W. P. (2006). On the formation of dense understory layers in forests worldwide: consequences and implications for forest dynamics, biodiversity, and succession. Canadian Journal of Forest Research, 36(6), 1345-1362. doi: 10.1139/X06-025

A. A. Royo W. P. Carson 2006On the formation of dense understory layers in forests worldwide: consequences and implications for forest dynamics, biodiversity, and successionCanadian Journal of Forest Research3661345136210.1139/X06-025

43 

Royo, A. A. , Collins, R., Adams, M. B., Kirschbaum C., & Carson, W. P. (2010). Pervasive interactions between ungulate browsers and disturbance regimes promote temperate forest herbaceous diversity. Ecology, 91(1), 93-105. doi: 10.1890/08-1680.1

A. A. Royo R. Collins M. B. Adams C. Kirschbaum W. P. Carson 2010Pervasive interactions between ungulate browsers and disturbance regimes promote temperate forest herbaceous diversityEcology9119310510.1890/08-1680.1

44 

Rzedowski, G. C. de, Rzedowski, J., & colaboradores. (2005). Flora fanerogámica del Valle de México (2ª ed., 1ª reimp.). Pátzcuaro (Michoacán), México: Instituto de Ecología, A. C.-Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.

G. C. de Rzedowski J. Rzedowski 2005Flora fanerogámica del Valle de México2Pátzcuaro (Michoacán), MéxicoInstituto de Ecología, A. C.Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad

45 

Rzedowski, J. (2006). Vegetación de México (1ª ed. digital). México: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. Recuperado de http://www.biodiversidad.gob.mx/publicaciones/librosDig/pdf/VegetacionMxPort.pdf

J. Rzedowski 2006Vegetación de México1MéxicoComisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. Recuperadohttp://www.biodiversidad.gob.mx/publicaciones/librosDig/pdf/VegetacionMxPort.pdf

46 

Sánchez-González, A. y López-Mata, L. (2003). Clasificación y ordenación de la vegetación del norte de la Sierra Nevada, a lo largo de un gradiente altitudinal. Anales del Instituto de Biología, Serie Botánica, 74(1), 47-71.

A. Sánchez-González L. López-Mata 2003Clasificación y ordenación de la vegetación del norte de la Sierra Nevada, a lo largo de un gradiente altitudinalAnales del Instituto de Biología, Serie Botánica7414771

47 

Sánchez-González, A. , López-Mata, L. , & Granados-Sánchez, D. (2005). Semejanza florística entre los bosques de Abies religiosa (H. B. K.) Cham. & Schltdl. de la Faja Volcánica Transmexicana. Investigaciones Geográficas, 56, 62-76.

A. Sánchez-González L. López-Mata D. Granados-Sánchez 2005Semejanza florística entre los bosques de Abies religiosa (H. B. K.) Cham. & Schltdl. de la Faja Volcánica TransmexicanaInvestigaciones Geográficas566276

48 

Santillana, M. E. (2013). Análisis del estado de conservación del bosque de Pinus hartwegii en una unidad de paisaje de la Cuenca del Río Magdalena, México, D.F. Tesis de Maestría, Universidad de Alcalá, España.

M. E. Santillana 2013Análisis del estado de conservación del bosque de Pinus hartwegii en una unidad de paisaje de la Cuenca del Río Magdalena, México, D.F.MaestríaUniversidad de AlcaláEspaña

49 

Secretariat of Convention on Biological Diversity (SCBD). 2001. Impacts of human-caused fires on biodiversity and ecosystem functioning, and their causes in tropical, temperate and boreal forest biomes. CBD Technical series No. 5. Montreal, Canada.

Secretariat of Convention on Biological Diversity (SCBD) 2001Impacts of human-caused fires on biodiversity and ecosystem functioning, and their causes in tropical, temperate and boreal forest biomesCBD Technical series No. 5Montreal, Canada

50 

Sharma, C. M., Suyal, S., Gairola, S., & Ghildiyal, S. K. (2009). Species richness and diversity along an altitudinal gradient in moist temperate forest of Garhwal Himalaya. Journal of American Science, 5(5), 119-128. doi: 10.7537/marsjas050509.15

C. M. Sharma S. Suyal S., Gairola S. K. Ghildiyal 2009Species richness and diversity along an altitudinal gradient in moist temperate forest of Garhwal HimalayaJournal of American Science5511912810.7537/marsjas050509.15

51 

The International Plant Names Index [IPNI]. 2017. The international plant names index. Recuperado de http://www.ipni.org/index.html.

The International Plant Names Index [IPNI] 2017The international plant names indexhttp://www.ipni.org/index.html

52 

Valdez, J. I. (2002). Aprovechamiento forestal de manglares en el Estado de Nayarit, costa Pacífica de México. Madera y Bosques, 8(Es1), 129-145.

J. I. Valdez 2002Aprovechamiento forestal de manglares en el Estado de Nayarit, costa Pacífica de MéxicoMadera y Bosques81129145

53 

Valladares, F., Laanisto, L., Niinemets, Ü., & Zavala, M. A. (2016). Shedding light on shade: ecological perspectives of understorey plant life. Plant Ecology & Diversity, 9(3), 237-251. doi: 10.1080/17550874.2016.1210262

F. Valladares L. Laanisto Ü. Niinemets M. A. Zavala 2016Shedding light on shade: ecological perspectives of understorey plant lifePlant Ecology & Diversity9323725110.1080/17550874.2016.1210262

54 

Vázquez, D. P. 2002. Multiple effects of introduced mammalian herbivores in a temperate forest. Biological Invasions, 4(1-2), 175-191. doi: 10.1023/A:102052292

D. P. Vázquez 2002Multiple effects of introduced mammalian herbivores in a temperate forestBiological Invasions41-217519110.1023/A:102052292

55 

Vázquez, J. (2014). Fenología reproductiva de las comunidades vegetales del Parque Nacional Cofre de Perote, Veracruz, México. Tesis de maestría, Instituto de Investigaciones Forestales, Universidad Veracruzana, Veracruz, México.

J. Vázquez 2014Fenología reproductiva de las comunidades vegetales del Parque Nacional Cofre de Perote, Veracruz, MéxicomaestríaInstituto de Investigaciones Forestales, Universidad VeracruzanaVeracruz, MéxicoVeracruz, México

56 

Villaseñor, J. L. (2003). Diversidad y distribución de las Magnoliophyta de México. Interciencia, 28(3), 160-167.

J. L. Villaseñor 2003Diversidad y distribución de las Magnoliophyta de MéxicoInterciencia283160167

57 

Villaseñor, J. L. (2016). Checklist of the native vascular plants of Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad, 87(3), 559-902. doi: 10.1016/j.rmb.2016.06.017

J. L. Villaseñor 2016Checklist of the native vascular plants of MexicoRevista Mexicana de Biodiversidad87355990210.1016/j.rmb.2016.06.017

58 

Villaseñor, J. L. , Maeda, P., Colín, J. J., & Ortiz, E. (2005). Estimación de la riqueza de especies de Asteraceae mediante extrapolación a partir de datos de presencia-ausencia. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 76, 5-18. doi: 10.17129/botsci.1700

J. L. Villaseñor P. Maeda J. J. Colín E. Ortiz 2005Estimación de la riqueza de especies de Asteraceae mediante extrapolación a partir de datos de presencia-ausenciaBoletín de la Sociedad Botánica de México7651810.17129/botsci.1700

59 

Villaseñor, J. L. , & Ortiz E. (2014). Biodiversidad de las plantas con flores (División Magnoliophyta) en México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85, 134-142. Doi: 10.7550/rmb.31987

J. L. Villaseñor E. Ortiz 2014Biodiversidad de las plantas con flores (División Magnoliophyta) en MéxicoRevista Mexicana de Biodiversidad8513414210.7550/rmb.31987

60 

Villavicencio, R., Santiago, A. L., Godínez, J. J., Chávez, J. M., & Toledo, S. L. (2012). Efecto de la fragmentación sobre la regeneración natural en la Sierra de Quila, Jalisco. Revista Mexicana Ciencias Forestales, 3(11), 9-23.

R. Villavicencio A. L. Santiago J. J. Godínez J. M. Chávez S. L. Toledo 2012Efecto de la fragmentación sobre la regeneración natural en la Sierra de Quila, JaliscoRevista Mexicana Ciencias Forestales311923

61 

Villers, L., García, L., & López, J. (1998). Evaluación de los bosques templados en México: una aplicación en el Parque Nacional Nevado de Toluca. Investigaciones Geográficas, 36, 7-19.

L. Villers L. García J. López 1998Evaluación de los bosques templados en México: una aplicación en el Parque Nacional Nevado de TolucaInvestigaciones Geográficas36719

62 

Warner, P. J., & Cushman, J. H. (2002). Influence of herbivores on a perennial plant: variation with life history stage and herbivore species. Oecologia, 132(1), 77-85. doi: 10.1007/s00442-002-0955-z

P. J. Warner J. H. Cushman 2002Influence of herbivores on a perennial plant: variation with life history stage and herbivore speciesOecologia132177-8510.1007/s00442-002-0955-z

63 

Yamamoto, S. (2000). Forest gap dynamics and tree regeneration. Journal of Forest Research, 5(4): 223-229. doi: 10.1007/BF02767114

S. Yamamoto 2000Forest gap dynamics and tree regenerationJournal of Forest Research5422322910.1007/BF02767114

Notes

[7] Este documento se debe citar como:

Mejía C., A., Segio Franco-Maass, S., Endara A., A. R., & Ávila A., V. (2018). Caracterización del sotobosque en bosques densos de pino y oyamel en el Nevado de Toluca, México. Madera y Bosques, 24(3), e2431656. doi: 10.21829/myb.2018.e2431656



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