Alemán-Sancheschúlz, Solano, and López-Portillo: La arquitectura hidráulica de las plantas vasculares terrestres, una revisión



Introducción

El transporte del agua en las plantas ocurre principalmente sin gasto de energía en dirección axial y radial, generalmente a través de la red de conductos formados por las células especializadas en la conducción del agua, conocidos como elementos traqueales que se clasifican en elementos de vaso y traqueidas, los primeros se comunican entre sí en sus extremos y porciones laterales, las segundas son células alargadas conectadas entre ellas en sus costados; a través de estas conexiones fluye el agua desde la raíz hasta las hojas en un gradiente de presiones negativas (Fig. 1). Estas células forman parte del xilema, tejido especializado en la conducción de agua, el soporte y almacenamiento de sustancias. La solución acuosa que es transportada por este sistema también contiene hormonas, proteínas, minerales y otros nutrimentos en pequeñas cantidades (Buhtz, Kolasa, Arlt, Walz y Kehr, 2004).

Figura 1

Tipos de células del xilema secundario de Quercus sp. A-C) Elementos de vaso anchos. D-F) Elementos de vaso estrechos. G) Traqueida. H) Fibrotraqueida. I) Fibra libriforme. J) Parénquima radial. K) Parénquima axial (Modificada de Evert, 2006).

2448-7597-mb-25-03-e2531828-gf1.png

La capacidad que tienen las plantas para transportar el agua determina las tasas de fotosíntesis, crecimiento y acumulación de materia viva; esta actividad metabólica depende de su contenido de agua: si disminuye, ocasiona pérdida de turgencia, cese del crecimiento, cierre de los estomas, reducción de la tasa fotosintética, marchitamiento y muerte (Taiz y Zeiger, 2012). El estudio de la arquitectura hidráulica contribuye al conocimiento de la fisiología de las comunidades vegetales, en relación con el ambiente en el cual se desarrollan. Por tanto, en esta revisión se analizan los conceptos básicos y algunas técnicas para comprender el fenómeno del ascenso del agua en las plantas vasculares.

Relaciones hídricas y arquitectura hidráulica, un poco de historia

La primera publicación donde se indica que las plantas absorben agua del suelo se remonta al siglo XVI. En De Plantis Libri XVI (1583), Andrea Cesalpino afirmó que los materiales nutritivos para el desarrollo de las plantas eran absorbidos del suelo por las raíces, y que, transportados por las venas, ascendían por el tallo para producir los frutos. Propuso que la fuerza responsable de este movimiento se encontraba en la médula y la llamó “calor vital”. En el siglo XVII, Marcello Malpighi describió e ilustró los vasos del xilema, señaló que aireaban los tejidos, de manera análoga a los “elementos traqueales” del sistema respiratorio de los artrópodos (Jansen y Schenk, 2015). Grew (1682) sugirió que los vasos transportaban la savia y que las células de la médula impulsaban el transporte del agua.

En Vegetable staticks: or, an account of some statical experiments on the sap in vegetables (1727), Stephen Hales describió los mecanismos de absorción y flujo radial del agua, la interconexión lateral de los vasos y la entrada de aire. Además, estableció que la transpiración de las hojas determina el movimiento del agua a través de los vasos (Fig. 2). Durante el siglo XIX, algunos autores consideraban que el agua no se movía a través del lumen de los vasos, sino por sus paredes celulares o por los espacios intercelulares (Jansen y Schenk, 2015).

Figura 2

Experimentos realizados por Stephen Hales. Registro de la transpiración. A) En una planta de menta. B) En girasol (Modificada de Hales, 1727).

2448-7597-mb-25-03-e2531828-gf2.jpg

A finales del siglo XIX y principios del XX, surgieron varias interpretaciones acerca de la presencia de burbujas de aire en el xilema. Por ejemplo, que el transporte del agua en las células conductoras del xilema ocurría como cadenas de burbujas alternadas con columnas de agua (denominadas “cadenas de Jamin”; Ewart, 1908), o que las burbujas adheridas a las paredes de los vasos participaban en el transporte de agua (Laschimke, Burger y Vallen, 2006), y que la vulnerabilidad del xilema a la formación de burbujas era mayor de lo que se ha registrado actualmente (Maherali, Pockman y Jackson, 2004; Wheeler, Huggett, Tofte, Rockwell y Holbrook, 2013).

Existen dos publicaciones que constituyeron avances fundamentales en el estudio de las relaciones hídricas de las plantas, una de ellas es Transpiration and the ascent of sap in plants (1914), de Henry H. Dixon, en ella argumenta que cuando la presión positiva de las raíces no actúa y las hojas transpiran, la cohesión del agua explica la transmisión de la tensión hacia las raíces y por tanto, el ascenso del agua a través del xilema; la otra publicación es Xylem structure and the ascent of sap, de Martin H. Zimmermann (1983), en la que presenta una descripción anatómico-funcional del fenómeno de ascenso del agua en las plantas, revisa los modelos y teorías biológicas y físicas que determinan el transporte de este líquido desde las raíces hasta las hojas, y explica los mecanismos que hacen disfuncional al xilema.

El desarrollo de este campo del conocimiento en países de habla hispana es más reciente. Martínez-Vilalta y Piñol (2003) explican el fenómeno del transporte de agua a través del xilema y la disfunción de este tejido debido al estrés hídrico en términos de las hipótesis más aceptadas. Ángeles-Álvarez (2013), discute algunas generalidades del fenómeno de ascenso del agua en las plantas vasculares y ofrece una reseña histórica de esta temática.

¿Qué es la arquitectura hidráulica?

Se define como la estructura del sistema conductor de agua usado por las plantas para distribuirla a través del sistema raíz-tallo-hoja (Tyree y Ewers, 1991; López-Portillo, Ewers, Ángeles y Fisher, 2000). De acuerdo con Cruiziat, Cochard y Améglio (2002), la arquitectura hidráulica integra la teoría de la cohesión-tensión del ascenso del agua y la ley de Ohm, considerando esta última como una analogía eléctrica que trata del flujo de electrones a través de circuitos eléctricos para modelar la transferencia del agua en el continuo suelo-planta-atmósfera (CSPA).

La arquitectura hidráulica también incluye características del sistema conductor, como la longitud y el diámetro de sus células y vasos (Domec et al., 2008; Chave et al., 2009). El triple compromiso (tradeoff) de la anatomía del xilema, basado en la división de las funciones de este tejido, transporte de agua, soporte mecánico y almacenamiento de sustancias, explica la evolución del sistema conductor en términos de diferentes soluciones adaptativas a problemas de estructura y función. Por tanto, hay un compromiso entre la eficiencia y seguridad del transporte del agua, el cual considera que la eficiencia en la conducción de agua es inversamente proporcional a la resistencia mecánica y a la disfunción por bloqueo del lumen celular o embolismo (Baas, 2004). Sin embargo, dada la variabilidad de los caracteres anatómicos del tejido conductor del agua en las plantas, es posible que no siempre exista una relación negativa entre la eficiencia y la seguridad en el transporte del agua a través de los elementos traqueales. Gleason et al. (2016) analizaron este compromiso del xilema en 335 especies de angiospermas y no registraron especies donde este tejido fuera eficiente y seguro contra el embolismo, como lo propuso Baas (2004), sin embargo, sí registraron especies con xilema poco eficiente y vulnerable al embolismo; de acuerdo con Gleason et al. (2016), el compromiso entre seguridad y eficiencia del xilema no siempre se cumple, y su relación puede deberse a la especialización del sistema conductor del agua, en función del hábitat y el hábito de las plantas.

La arquitectura hidráulica se puede estudiar mediante el análisis de la estructura del tejido vascular o considerando a la planta como un sistema hidráulico. En el primer caso se analiza la anatomía del xilema, su estructura tridimensional y las características morfométricas de sus células (Tyree y Zimmermann, 2002); en el segundo se estudian los elementos básicos de los sistemas hidráulicos, como la fuerza motriz, los conductos, reservorios y sistemas de regulación (Cruiziat, Cochard y Améglio, 2002).

¿Cómo asciende el agua en las plantas? Teoría de la cohesión-tensión

Esta teoría establece que el ascenso del agua a través de los elementos traqueales ocurre bajo tensión, esto permite explicar el ascenso del agua en el interior de las plantas a grandes alturas (Dixon y Joly, 1895). La cohesión intermolecular del agua líquida y su adhesión a las paredes de los elementos traqueales, permiten esta tensión. La teoría de la cohesión-tensión es la más aceptada para explicar el ascenso del agua en el sistema raíz-tallo-hoja (Ángeles et al., 2004). Poco después de su publicación se realizaron estudios que confirmaron la presencia de la tensión en el agua dentro de los elementos traqueales (Renner, 1925; Scholander, Hammel, Bradstreet y Hemmingsen, 1965).

La evaporación es la fuerza motriz que ocasiona el ascenso del agua, esta provoca la transpiración en el mesófilo, tejido que se localiza entre la epidermis del haz y el envés de las hojas, excluyendo los haces vasculares, en la región de interfase del agua líquida a vapor. La tensión en las columnas de agua hace que esta ascienda desde las raíces hasta las hojas, al mismo tiempo que se reduce la energía potencial del agua en los elementos traqueales de las raíces y esta entra por difusión; dentro de ellas el agua se mueve a través del apoplasto, espacios extracelulares y paredes, y el simplasto, que incluye a las membranas celulares, sus interconexiones y al citoplasma (Fig. 3, Fig. 4). Para el ascenso continuo del agua es necesario que se cumplan las siguientes condiciones: la cohesión de las moléculas de agua debe soportar la tensión, las columnas de agua dentro de las células conductoras deben ser continuas, y la diferencia de presión entre las raíces y hojas tiene que ser suficiente para elevar el líquido a través de toda la altura de la columna (Niklas, 1992; Sane y Singh, 2011).

Figura 3

Ascenso del agua de acuerdo con la teoría de cohesión-tensión (Modificada de Salisbury y Ross, 1992).

2448-7597-mb-25-03-e2531828-gf3.png

Figura 4

Vías de transporte del agua desde el suelo hasta el xilema (cc=cilindro central, cx=córtex, en=endodermis, riz=rizodermis, x=xilema) (Modificada de Trakal, Martínez-Fernández, Vitková y Komárek, 2015).

2448-7597-mb-25-03-e2531828-gf4.jpg

Schenk et al. (2017) introdujeron a la teoría de cohesión-tensión el efecto de sustancias que alteran la tensión superficial del agua (surfactantes), que fluye por los elementos traqueales y hacen posible su ascenso bajo tensión aunque haya burbujas en el sistema. Las burbujas cubiertas de sustancias surfactantes en el xilema, son más estables que las contenidas en agua pura, por tanto, estas evitan que las burbujas se expandan y ocupen todo el lumen celular de los elementos traqueales. Los surfactantes como proteínas y fosfolípidos en el agua del xilema, permiten explicar el ascenso de la misma de acuerdo con la teoría de la cohesión-tensión (Schenk, Steppe y Jansen, 2015; Schenk et al., 2017).

Algunos autores argumentan que esta teoría tiene limitaciones (Salisbury y Ross, 1992; Kirkham, 2005), y otros han propuesto teorías alternativas (Canny, 1995; Zimmermann, Schneider, Wegner y Haase, 2004). Sin embargo, los argumentos en contra de la cohesión-tensión son inválidos y las teorías alternativas no se han aceptado (Comstock, 1999; Stiller y Sperry, 1999; Ángeles et al., 2004).

Analogía de la ley de Ohm con el flujo hídrico

La ley de Ohm establece que la diferencia de potenciales entre los extremos de un material conductor, es proporcional a la intensidad de la corrienteque circula por el mismo. Van den Honert (1948) propuso que el flujo de agua que ocurre a través del CSPA, es semejante al flujo de electrones a través de un circuito eléctrico. En esta analogía, el flujo del agua también está determinado por la transpiración de las hojas que produce una diferencia de potenciales hídricos entre el suelo y la superficie foliar.

Al considerar la analogía de la ley de Ohm, la arquitectura hidráulica del tallo y la hoja se pueden analizar como un diagrama de resistencias (Tyree, Nardini y Salleo, 2000). De este modo, la resistencia al flujo del agua que ofrece cada elemento hidráulico está en función de la diferencia de presiones que induce dicho flujo a través del elemento traqueal y del flujo resultante; la relación que guardan estas variables se expresa con la ecuación, R=P/F, donde: R es la resistencia al flujo, P la diferencia de presiones y F el flujo resultante. La resistencia al flujo del agua está determinada por las distintas partes del CSPA dentro de la planta, la resistencia puede ser vascular, e involucrar a las membranas de las punteaduras y las placas de perforación; o no vascular, como el movimiento del agua desde la superficie de las raíces hasta el xilema (Nobel, 2009; Tyree y Zimmermann, 2002) (Fig. 5).

Figura 5

Flujo del agua en el continuo suelo-planta-atmósfera, analogía con la ley de Ohm. Las flechas representan resistencias variables (Ψ=potencial hídrico, r=resistencia hidráulica) (Modificada de Blum, 2011).

2448-7597-mb-25-03-e2531828-gf5.jpg

Características cualitativas de la arquitectura hidráulica

Estas características se relacionan con el individuo y son: integración, compartimentación y redundancia (Cruiziat et al., 2002). La primera implica que el sistema vascular de las plantas forma una red que conecta una raíz determinada con una o varias ramas, sin embargo, en algunas monocotiledóneas se distribuye helicoidalmente a lo largo del tallo y su integración ocurre cuando los haces vasculares ascienden desde las raíces, se aproximan al centro del tallo, y después se alejan hacia la periferia ramificándose para vascularizar las hojas (Tyree y Zimmermann, 2002). La segunda indica que el sistema conductor del agua está formado por muchas unidades de conducción que se conectan entre sí a través de las punteaduras y las placas de perforación. La redundancia significa que en cualquier eje (axial o radial) y órgano de la planta están presentes e interconectados varios elementos conductores del xilema; también incluye la porción de la pared celular donde se unen y comunican los elementos traqueales que permiten un flujo de agua continuo. En las monocotiledóneas la redundancia es menor que en las dicotiledóneas debido a que sus elementos traqueales generalmente son solitarios y la comunicación entre el tejido conductor de las hojas es mayor que en el tallo, pues ocurre principalmente por medio del protoxilema que conecta las nervaduras primarias.

La compartimentación se relaciona con la hipótesis de la segmentación hidráulica (Zimmermann, 1983), esta señala que las plantas “sacrifican” segmentos hidráulicamente vulnerables para mantener las partes restantes activas. Tyree y Ewers (1991) modificaron esta hipótesis y la llamaron de segmentación de vulnerabilidad hidráulica, la cual establece que las porciones más distales de las plantas deben ser más vulnerables al embolismo que las zonas basales. Según Ewers, Ewers, Jacobsen y López-Portillo (2007), es posible que la redundancia de los elementos traqueales proporcione mayor seguridad en el transporte del agua, ya que existirían rutas alternativas cuando algunos elementos conductores embolizan.

Características cuantitativas de la arquitectura hidráulica

El agua en el interior de las plantas fluye a favor de un gradiente de presiones negativas o potenciales hídricos. El potencial hídrico (Ψ) expresa la energía libre del agua por unidad de volumen (Slatyer y Taylor, 1960; Kirkham, 2005; Taiz y Zeiger, 2012). El Ψ se calcula con la ecuación,Ψ= Ψs+Ψm+Ψp+Ψg, donde: Ψ s , Ψ m , Ψ p y Ψg, son los potenciales osmótico (fracción del Ψ debida a la concentración de solutos), mátrico (porción del Ψ atribuible a las interacciones tensiles y cohesivas entre el agua y las partículas del suelo), de presión (contribución de la diferencia de presiones externas al Ψ) y gravitacional (definido por ρgh, donde: ρ es la densidad del agua, g es la aceleración de la gravedad y h es la altura de la columna de agua), respectivamente (Sane y Singh, 2011).

Entre otras técnicas el Ψ se puede determinar con una cámara de presión o con un psicrómetro de termopar (Kirkham, 2005). El primer método fue introducido por Scholander, Hammel, Bradstreet y Hemmingsen (1965) y es el más utilizado para expresar el estado de hidratación de una planta. Los psicrómetros de termopar determinan el Ψ al registrar la humedad relativa a través de la presión de vapor en una cámara pequeña usando técnicas psicrométricas, donde se compara la humedad relativa entre un bulbo húmedo y otro seco (Kirkham, 2005).

El flujo de agua en las plantas es proporcional a la diferencia de potenciales hídricos a través de las estructuras que presentan resistencia a dicho flujo, como las membranas de las punteaduras y los rebordes de las punteaduras areoladas o de las placas de perforación (Nobel, 2009). Tyree y Zimmermann (2002) consideran que el flujo del agua a través de un elemento traqueal es similar al de un tubo capilar. La tasa de flujo de agua a través de este tubo es proporcional al gradiente de presión aplicada y a la conductividad hidráulica, esta última es la capacidad de un conducto para permitir el flujo de agua por unidad de área, transversal a la dirección del mismo. La conductividad se obtiene con la ecuación de Hagen-Poiseuille, que establece que el volumen de un fluido que se mueve a través de un conducto cilíndrico por unidad de tiempo, es proporcional a la cuarta potencia de su radio, y se define por la ecuación, v=πpr4/(8Xη), donde: v es el volumen que se mueve por segundo, p la diferencia de presiones entre los extremos del conducto, r el radio del conducto,X su longitud y η el coeficiente de viscosidad (Kirkham, 2005).

Al modificar la ecuación de Hagen-Poiseuille se puede calcular la conductividad hidráulica relativa, al estimar el volumen de agua que fluye a través de los elementos traqueales en función de su radio elevado a la cuarta potencia y del número de elementos traqueales por milímetro cuadrado de tejido en sección transversal (Fahn, Werker y Baas, 1986; Carlquist, 1988), de acuerdo con la ecuación, CHR=r4×FV, donde: CHR es la conductividad hidráulica relativa (µ4 x 106),r el radio y FV la frecuencia o densidad de células conductoras por mm2.

Sperry, Donnelly y Tyree (1988) desarrollaron un método experimental para determinar la conductividad hidráulica y el embolismo por presencia de aire en el xilema de un segmento de tallo, al registrar la tasa del flujo de agua a través de este por unidad de tiempo. La conductividad hidráulica es el cociente entre la tasa de flujo del agua y el gradiente de presión, calculada como,L=m/P, donde: L es la conductividad hidráulica (kg s-1 m MPa-1), m la tasa de flujo de agua y ΔP el gradiente de presión. Si se considera la longitud de la muestra, L expresa la conductividad hidráulica teórica del tallo o K h , entonces,Kh=Fdx/dp, donde: F es el flujo de agua, dx la longitud del segmento de tallo y dp el gradiente de presión (Tyree y Ewers, 1991; Patino, Tyree y Herre, 1995; Cruiziat et al., 2002).

El cálculo de la K h sobreestima la conductividad hidráulica, pues se supone que el agua fluye por todo el diámetro del segmento de tallo y no solamente por los elementos traqueales. Para obtener un valor de conductividad hidráulica más preciso, es necesario considerar el área del xilema en el cálculo. La conductividad específica se calcula con la ecuación, Ks= Kh/S, donde: K s es la conductividad específica (kg s-1 m-1 MPa-1) y S el área del xilema (Sperry, Donnelly y Tyree, 1988; Cruiziat et al., 2002). A partir de los valores de K h o K s se obtiene la pérdida porcentual de conductividad hidráulica (PLC), causada por el embolismo debido a la cavitación, mediante la fórmula,PLC=((Kf-Ki)/Ki) x 100, donde: K f es la conductividad final y K i la inicial (Kavanagh y Zaerr, 1997).

Sperry et al. (1988) desarrollaron un sistema de tubos en el que se acoplan segmentos de tallo y se registra el flujo hidráulico en una balanza analítica. Melcher et al. (2012) proponen que es posible simplificar el sistema de Sperry, sustituyendo esta balanza por una pipeta o un tubo calibrado que se conecta a un transductor de presión. También existe un modelo comercial del aparato de Sperry denominado “Xyl’em” (Cochard, 2002), que registra el flujo de agua con flujómetros de alta precisión y la ΔP con transductores de presión electrónicos.

La conductividad específica de la hoja es igual a la K h , dividida entre el área foliar de la porción distal del segmento de tallo (A l , m2), y estima la suficiencia hidráulica de una porción de tallo para suministrar agua a las hojas distales del mismo (Tyree y Ewers, 1991). Si se conoce la tasa de transpiración promedio de las hojas y se asume que el contenido de agua es constante, el gradiente de presión a través del segmento de tallo se calcula con la ecuación,dp/dx= E/Kl, donde: dp/dx es el gradiente de presión a través del segmento de tallo, E la tasa de transpiración promedio de las hojas (kg s-1 m-2) y K l la conductividad específica de las mismas (kg s-1 m MPa-1). Por tanto, entre mayor sea K l , menor será el dp/dx necesario para permitir una tasa de transpiración particular (Tyree y Ewers, 1991).

Cuando aumenta la tensión del agua en las células conductoras del xilema ocurre cavitación, fenómeno físico que implica la formación de burbujas por cambios en la presión o en la temperatura de los líquidos (Streeter, Wylie y Bedford, 2000), en este caso, se trata del cambio súbito de agua líquida a vapor dentro de los elementos traqueales. Conforme se retira el agua del conducto que ha cavitado, el vapor se expande hasta ocupar todo el interior de la célula, se interrumpe el flujo del agua y se produce embolismo.

Zimmermann (1983) propuso cuatro posibles mecanismos que inducen la cavitación: siembra de burbujas (air-seeding) (Fig. 6A), siembra de burbujas por medio de una fisura hidrofóbica (Fig. 6B), nucleación homogénea (Fig. 6C) y falla de adherencia hidrofóbica (Fig. 6D). El primero sucede cuando la diferencia de presiones entre las punteaduras de dos elementos traqueales contiguos es suficiente para que una o más burbujas pasen a través de ellas. El segundo se presenta cuando una burbuja estable se localiza en la base de una fisura de la pared de un elemento traqueal, al disminuir la presión, la burbuja es succionada y sale de la fisura. La nucleación homogénea genera espontáneamente vacío en un fluido, es un proceso aleatorio que requiere el movimiento térmico de las moléculas de agua; conforme aumenta la tensión, los enlaces de hidrógeno de estas moléculas se estiran y se debilitan, así, la energía necesaria para romperlos disminuye y aumenta la probabilidad de que se forme una burbuja. En la falla de adherencia hidrofóbica, los enlaces de hidrógeno del agua se rompen en la porción hidrofóbica de las paredes de los elementos conductores, reduciéndose la energía que une la pared celular con las moléculas de agua.

Figura 6

Cavitación en los elementos traqueales. A) Siembra de burbujas (air-seeding). B) Siembra de burbujas por medio de una fisura hidrofóbica. C) Nucleación homogénea y D) Falla de adherencia hidrofóbica (Modificada de Tyree y Zimmermann, 2002).

2448-7597-mb-25-03-e2531828-gf6.jpg

Con base en las características anatómicas del xilema y de los elementos traqueales, Carlquist (1977) propuso los índices de vulnerabilidad (IV) y mesomorfia (IM), expresados como,IV= V/FV eIM=IV ×LEV, dondeV es el diámetro promedio de los elementos traqueales, FV el número de estos por mm2 y LEV su longitud promedio; el primero estima la vulnerabilidad del xilema a la cavitación y el segundo permite inferir si este tejido tiene características de plantas que se desarrollan en ambientes mésicos o xéricos (Carlquist, 1977). Se considera que el xilema es vulnerable a la cavitación si el IV es mayor que uno y resistente si es menor. El xilema es mesomorfo si el IM es mayor a 200, si es menor, será xeromorfo. El xilema de ambientes mésicos tiene elementos de vaso de mayor longitud, menor diámetro, paredes delgadas y placas de perforación escalariformes y el de hábitats xéricos generalmente tiene elementos de vaso más cortos, con mayor diámetro, paredes de mayor grosor y placas de perforación simple.

Hacke, Sperry, Pockman, Davis y McCulloh (2001) desarrollaron el índice de colapso (IC), que permite evaluar la resistencia de los elementos traqueales a la implosión por la tensión asociada con el ascenso del agua; proponen que la resistencia al embolismo por cavitación, el refuerzo de las paredes de los elementos traqueales y la densidad de la madera están relacionadas; argumentan que al aumentar la densidad es mayor la resistencia a la cavitación y se mantiene un intervalo de presiones negativas donde no ocurre el colapso de las células conductoras. Según estos autores la resistencia de los elementos traqueales al colapso está en función del grosor de sus paredes y su diámetro promedio. El IC se calcula con la fórmula,IC=(EP/V)2, donde: EP es el grosor de dos paredes celulares contiguas yV el diámetro promedio de los elementos traqueales.

La resistencia a la cavitación indica la respuesta de las plantas al estrés hídrico y determina el límite de la presión negativa que se desarrolla en el xilema; también expresa la tensión que tolera una columna de agua antes de cavitar. Se determina mediante la elaboración de una curva de vulnerabilidad, que indica la relación entre la disminución de la conductividad hidráulica del xilema y su Ψ correspondiente (Tyree y Sperry, 1989).

Existen diferentes métodos para obtener los datos del Ψ y PLC necesarios para la construcción de las curvas de vulnerabilidad, uno de ellos es el de deshidratación (Sperry, 1986), donde se deshidratan ramas de una planta para producir presiones progresivamente más negativas en los elementos traqueales, con la correspondiente pérdida de conductividad hidráulica. La curva se construye con los valores de la conductividad y la presión en múltiples segmentos de las ramas, conforme estas se van deshidratando.

Otro método para generar curvas de vulnerabilidad es el de inyección de aire (Cochard, Cruiziat y Tyree, 1992; Salleo et al., 1992; Sperry y Saliendra, 1994), donde se utilizan cámaras de cavitación para forzar la dispersión de las burbujas formadas por este fenómeno, a través de las punteaduras de los elementos traqueales. En esta técnica se considera que la presión necesaria para introducir aire dentro de las células conductoras funcionales es equivalente y opuesta a la presión necesaria para causar cavitación (Hacke, Sperry, Wheeler y Castro, 2006). En este caso, se asume que la cavitación ocurre por siembra de burbujas (Zimmermann, 1983; Sperry et al., 1996).

Otros dos métodos para construir las curvas de vulnerabilidad son el gravitacional y el spin method, en ambos se aplica una fuerza centrífuga a segmentos de tallo donde se induce tensión en el agua que provoca cavitación por medio de máquinas centrífugas especiales (Pockman, Sperry y O’Leary, 1995; Alder, Pockman, Sperry y Nuismer, 1997; Cochard et al., 2005). La tensión generada en el interior de los elementos traqueales por medio de la centrifugación de las muestras es similar al Ψ que se registra con la cámara de presión, en este contexto, las técnicas de centrifugación validan el uso de la cámara de presión y apoyan la teoría de la cohesión-tensión.

Se han empleado diferentes modelos para describir las curvas de vulnerabilidad. Los más utilizados son el exponencial-sigmoidal y el de Weibull (Neufeld et al., 1992; Pammenter y Van der-Willigen, 1998). El primero se describe con la ecuación, PLC=100/(1+expaΨ-b), donde: PLC es la pérdida porcentual de conductividad hidráulica a un determinado Ψ,a determina la pendiente de la curva y el intervalo de potenciales hídricos a los cuales se pierde la conductividad, 100 representa la pérdida máxima de conductividad y b el coeficiente que determina la posición de la curva en el eje X, y expresa el Ψ correspondiente a 50% del PLC (PLC50% o P50).

El modelo de Weibull se ajusta a diferentes tipos de curvas y se basa en la función de distribución de probabilidades de Weibull (Rawlings y Cure, 1985; Neufeld et al., 1992; Li et al., 2015). Está definido por la ecuación, H=α×e-Ψ/Φσ, donde: H es el porcentaje de máxima conductividad a determinados valores de Ψ, α estima la conductividad máxima, Φ es el Ψ al cual α se reduce a 0.37 y σ define la forma de la curva.

De las curvas de vulnerabilidad se obtiene el P50 y la presión media de cavitación (PMC) (Hacke et al., 2006), esta última se calcula con la ecuación,P0Pn(Ψ×PLC)/Ktot, donde: P 0 es la presión inicial, P n la final y K tot es la conductividad hidráulica total (Li, Sperry, Taneda, Bush y Hacke, 2008). Ambos parámetros son equivalentes e indican la presión negativa a la que cavitan 50% de los elementos traqueales funcionales. Los valores más negativos de P50 o PMC, implican mayor resistencia a la cavitación. Sin embargo, para determinar la PMC en las curvas de vulnerabilidad, se grafica la pérdida de conductividad por unidad de cambio en la presión del xilema, en vez de la pérdida de conductividad acumulada (Hacke, Jacobsen y Pratt, 2009).

Los valores de P50 y PMC son buenos indicadores de la tolerancia de las plantas al estrés hídrico. En plantas leñosas se han registrado valores de P50 de -0.5 hasta -19.0 MPa (Maherali et al., 2004; Scoffoni, Rawls, McKown, Cochard y Sack, 2011; Choat et al., 2012). Sin embargo, los estudios en plantas herbáceas se limitan aproximadamente a 14 especies, con registros de P50 de 0 a -2 MPa (Stiller y Sperry, 2002; Kocacinar y Sage, 2003), básicamente por la baja conductividad de sus tallos y la fragilidad de sus tejidos.

Es común inferir que las plantas herbáceas son menos resistentes a la cavitación que las leñosas, debido a que los valores de P50 son menos negativos, además, las raíces de las hierbas como Poaceae ejercen presiones positivas (Lens et al., 2016). De acuerdo con Lens et al. (2016), se presentan ciclos diarios de embolismo y recarga de las células conductoras, esto implica que el potencial hídrico de las plantas herbáceas al medio día, es más negativo que su P50, y significa que estas plantas tienen células conductoras vulnerables a la cavitación, caracterizadas por un margen de seguridad hidráulica negativo, que se expresa como la diferencia entre el potenciál hídrico más negativo y el P50. Mientras que el margen de seguridad hidráulica de la mayoría de los árboles es ligeramente positivo (Choat et al., 2012b).

Lens et al. (2016) estudiaron 44 especies de angiospermas herbáceas, observaron que 94% de los valores de P50 se traslapan con los obtenidos en otros estudios, correspondientes a 301 especies de angiospermas leñosas. El intervalo amplio de estos valores (-0.5 a -7.5 MPa) en las plantas herbáceas, indica que no son tan vulnerables a la cavitación y que tienen una capacidad similar a los árboles para resistir potenciales hídricos muy negativos. También indicaron que el P50 de cinco especies de monocotiledóneas, es más negativo que el potencial hídrico registrado al medio día, por tanto, los ciclos de cavitación y recarga, debido a la presión positiva de las raíces, no ocurre habitualmente en este tipo de plantas.

Los parámetros fisiológicos como la conductividad del xilema y la resistencia de este a la cavitación dependen de las características de sus células conductoras, la estructura de las punteaduras y de la composición química de la solución acuosa que fluye a través de ellas (Cochard, Herbette, Hernández, Hölta y Mencuccini, 2010; Lens et al., 2010). El diámetro y el número de elementos conductores por unidad de área están relacionados con la eficiencia de la conductividad hidráulica, el soporte mecánico y con la resistencia del xilema a la cavitación (Baas, 2004).

Las plantas que son más resistentes a la cavitación generalmente tienen elementos conductores de menor longitud, índices de vulnerabilidad y mesomorfia más bajos, paredes de los elementos traqueales más gruesas y mayor resistencia al colapso (Lens, Endress, Bass, Jansen y Smets, 2009). En cambio, las de ambientes xéricos tienen más vasos, agrupados en mayor número, y rodeados por fibras comparadas con aquellas más vulnerables a la cavitación (Carlquist, 2009).

Lens et al. (2010) evaluaron la importancia de la estructura de las punteaduras, como el grosor de su membrana, porosidad y la profundidad de su cámara en relación con la resistencia a la cavitación. Mostraron que en cinco especies de Acer (Aceraceae), más que el número, la estructura de las punteaduras tiene mayor influencia en la PMC. Las especies estudiadas más resistentes a la cavitación tienen cámaras de las punteaduras menos profundas, punteaduras con membranas más gruesas y poros más pequeños que las especies más vulnerables. Registraron que las especies con una PMC más negativa tienen un área mayor de pared celular ocupada por punteaduras, y en general en estas especies el diámetro de los vasos no se relaciona con la PMC. Las especies de Acer menos resistentes a la cavitación tienen una conductividad específica inicial mayor que aquellas con una PMC más negativa, por tanto, la resistencia a la cavitación es mayor y el xilema presenta menor conductividad específica.

Las membranas de las punteaduras son paredes celulares primarias modificadas, están constituidas de microfibrillas de celulosa embebidas en una matriz gelatinosa, conformada por hemicelulosa, enzimas y pectinas hidratadas (Salazar y Gamboa, 2013). Las pectinas son heteropolisacáridos con cinco dominios, uno de ellos es el homogalacturonano (Willats, McCartney, Mackie y Knox, 2001), que es susceptible de enlazarse con cationes de calcio como consecuencia de la acción de la enzima pectin metil esterasa (PME) (Pelloux, Rusterucci y Mellerowicz, 2007). Estas pectinas se encuentran en las membranas de las punteaduras intervasculares y son particularmente comunes en las punteaduras areoladas (Hafren, Daniel y Westermark, 2000); el calcio que se les une afecta la elasticidad de la pared celular (Derbyshire, McCann y Roberts, 2007), por tanto, es posible que se relacione con el proceso de cavitación por siembra de burbujas y con la resistencia a la misma. El flujo del agua a través de las membranas de las punteaduras ocurre debido a una pequeña diferencia de presiones a través de ellas, durante este flujo las membranas están relajadas. Durante el proceso de cavitación por siembra de burbujas, aumenta el gradiente de presiones entre las membranas de dos vasos contiguos, estas se deforman, se estiran, sus poros aumentan de diámetro y ocurre la cavitación (Herbette y Cochard, 2010).

Herbette y Cochard (2010) registraron que en Fagus sylvatica (Fagacaeae), con el aumento de la alcalinidad del agua que fluye a través de sus vasos, disminuye la resistencia a la cavitación; de acuerdo con sus resultados, remover el calcio de la pared celular modifica la elasticidad de las membranas de las punteaduras, disminuye la resistencia a la cavitación y no se altera la conductividad hidráulica.

Cochard et al. (2010) señalaron que la composición iónica del agua que fluye a través de los elementos traqueales induce cambios en la conductividad, pero no necesariamente afecta la resistencia a la cavitación. Si se altera la concentración de iones de la solución acuosa que fluye a través de las células conductoras, las pectinas de las membranas de las punteaduras se pueden dilatar o contraer y ocasionan un cambio reversible en la resistencia al flujo del agua (Zwieniecki, Melcher y Holbrook, 2001). La dilatación de las pectinas determina las dimensiones de los microcanales de las membranas de las punteaduras a través de las cuales fluye el agua y también se relaciona con la resistencia al flujo de esta. Sin embargo, las alteraciones estructurales de los poros de las membranas no afectan la resistencia a la cavitación, pues aún dilatados, no son suficientemente grandes para permitir el paso de burbujas (Shane, McCully y Canny, 2000; Choat, Ball, Luly y Holtum, 2003).

La variación en la conductividad hidráulica como consecuencia de la composición iónica del agua se conoce como “efecto iónico” (Nardini, Dimasi, Klepsch y Jansen, 2012), y sirve para regular el flujo hídrico a través de los elementos traqueales (Cochard et al., 2010). La hipótesis original establece que los cambios en el volumen de la matriz de pectinas en las membranas de las punteaduras son responsables de las modificaciones del tamaño de los poros de estas (Van Doorn, Hiemstra y Fanurakis, 2011). El efecto iónico se relaciona con diversas funciones de las plantas, entre ellas, la evasión al estrés hídrico por medio de la regulación de la conductividad y la compensación de la pérdida de la misma por cavitación (Trifilò, Nardini, Raimondo, Lo Gullo y Salleo, 2011).

Arquitectura hidráulica de la hoja

La conductancia de las hojas (k l ) es una medida de la eficiencia del transporte del agua a través de estas y es inversa a la resistencia (r l ). La k l es la relación entre la diferencia de potenciales hídricos con la tasa de flujo del agua a través del peciolo, las nervaduras y el parénquima, hacia los sitios donde ocurre evaporación (Sack y Holbrook, 2006). La conductancia de las hojas se calcula con la ecuación, kl=Fl/ΔΨl, donde: F l es la tasa de flujo y ΔΨ l la diferencia de potenciales hídricos. La k l influye en el transporte del agua a través de toda la planta, pues la resistencia de los estomas a la difusión de vapor hacia la atmósfera, generalmente es mayor que la resistencia al flujo del agua en la planta (Cowan, 1972). En este sentido, el proceso de difusión determina la tasa de transpiración que depende de las conductancias estomática y de la capa límite, se expresa en mmol m-2 s-1, también depende de la diferencia de presión de vapor entre la hoja y la atmósfera.

En las dicotiledóneas el agua se mueve desde los elementos traqueales del tallo hacia el peciolo o hacia la vaina foliar en las monocotiledóneas y de aquí a las nervaduras primarias (Evert, 2006), el flujo continúa al tejido circundante o a las nervaduras secundarias (Altus, Canny y Blackman, 1985). La mayor parte del volumen de agua que se transpira proviene de las nervaduras secundarias, por tanto, los dos tipos de venas funcionan en serie para el transporte del agua (Sack, Cowan y Holbrook, 2003). Los patrones de venación son muy diversos entre especies y entre grandes grupos de plantas, por tanto, varían en su disposición y número de órdenes de venación, así como en el tamaño y la forma de los elementos traqueales de las nervaduras. Estas características determinan la distribución del agua a través de la hoja, y en consecuencia, se considera que la conductividad máxima en la misma se correlaciona con las dimensiones de las células conductoras en las nervaduras primarias (Sack y Frole, 2006).

Una vez que el agua sale del xilema se mueve hacia las células de la vaina del haz vascular, con la participación de las acuaporinas fluye a través del protoplasto de estas células y se transfiere al mesófilo. Las células del parénquima esponjoso tienen mayor área de contacto y son más eficientes en la conducción. Después, el agua se transporta hacia la epidermis por medio de las extensiones de la vaina de los haces; si no están presentes, el agua se desplaza a través del mesófilo, por medio del apoplasto o el simplasto (Martre, Morillon, Barrieu, North y Nobel, 2002; Evert, 2006) (Fig. 7). En las hojas, la evaporación del agua ocurre principalmente en el mesófilo que se encuentra debajo de los estomas, en la epidermis adyacente a estos y también en sus células guarda (Tyree y Yianoulis, 1980).

Figura 7

Sección transversal de una hoja de monocotiledónea mostrando las vías de transporte del agua, desde el xilema hasta la atmósfera (ee=epidermis del envés, eh=epidermis del haz, es=estoma, m=mesófilo, va=vía apoplástica, vs=vía simplástica, x=xilema) (Modificada de Gupta, 2017).

2448-7597-mb-25-03-e2531828-gf7.png

Conclusiones

El estudio de la arquitectura hidráulica se ha enfocado en las plantas leñosas; en este contexto, hacen falta más investigaciones de este tipo en plantas herbáceas, principalmente en las monocotiledóneas. Esta temática es importante en el ámbito global, pues el cambio climático está afectando la estabilidad de los ecosistemas, donde las comunidades vegetales están sometidas a regímenes hídricos cambiantes que afectan su productividad y supervivencia.

Referencias

1 

Alder, N. N., Pockman, W. T., Sperry, J. S., & Nuismer, S. (1997). Use of centrifugal force in the study of xylem cavitation. Journal of Experimental Botany, 48(3), 665-674. doi: 10.1093/jxb/48.3.665

N. N. Alder W. T. Pockman J. S. Sperry S Nuismer 1997Use of centrifugal force in the study of xylem cavitationJournal of Experimental Botany48366567410.1093/jxb/48.3.665

2 

Altus, D. P., Canny, M. J., & Blackman, D. R. (1985). Water pathways in wheat leaves. II. Water conducting capacities and vessel diameters of different vein types, and behavior of the integrated vein network. Australian Journal of Plant Physiology, 12(2), 183-199. doi: 10.1071/PP9850183

D. P. Altus M. J. Canny D. R Blackman 1985Water pathways in wheat leaves. II. Water conducting capacities and vessel diameters of different vein types, and behavior of the integrated vein networkAustralian Journal of Plant Physiology12218319910.1071/PP9850183

3 

Ángeles, G. (2013). Plomería vegetal. Ciencia y Desarrollo, Mayo-Junio, 1-2.

G Ángeles 2013Plomería vegetalCiencia y DesarrolloMayo-Junio, 1-2

4 

Ángeles, G., Bond, B., Boyer, J. S., Brodribb, T., Brooks, J. R., Burns, M. J., … Tyree, M. (2004). The cohesion-tension theory. New Phytologist, 163(3), 451-452. doi: 10.1111/j.1469-8137.2004.01142.x

G. Ángeles B. Bond J. S. Boyer T. Brodribb J. R. Brooks M. J. Burns M Tyree 2004The cohesion-tension theoryNew Phytologist163345145210.1111/j.1469-8137.2004.01142.x

5 

Baas, P. (2004). Evolution of xylem physiology. En A. R. Hemsley & I. Poole (Eds.), The evolution of plant physiology (pp. 273-291). San Diego, California: Elsevier Academic Press.

P Baas 2004Evolution of xylem physiology A. R. Hemsley I. Poole Eds.The evolution of plant physiology273291San Diego, CaliforniaElsevier Academic Press

6 

Blum, A. (2011). Plant breeding for water-limited environments (1a ed.). Tel Aviv, Israel: Springer Science+Business Media, LLC.

A Blum 2011Plant breeding for water-limited environments1aed.Tel Aviv, IsraelSpringer Science+Business Media, LLC

7 

Buhtz, A., Kolasa, A., Arlt, K., Walz, C., & Kehr, J. (2004). Xylem sap protein composition is conserved among different plant species. Planta, 219(4), 610-618. doi: 10.1007/s00425-004-1259-9

A. Buhtz A. Kolasa K. Arlt C. Walz J Kehr 2004Xylem sap protein composition is conserved among different plant speciesPlanta219461061810.1007/s00425-004-1259-9

8 

Canny, M. J. (1995). A new theory for the ascent of sap-cohesion supported by tissue pressure. Annals of Botany, 75(4), 343-357. doi: 10.1006/anbo.1995.1032

M. J Canny 1995A new theory for the ascent of sap-cohesion supported by tissue pressureAnnals of Botany75434335710.1006/anbo.1995.1032

9 

Carlquist, S. (1977). Ecological factors in wood evolution: a floristic approach. American Journal of Botany, 64(7), 887-896. doi: 10.1002/j.1537-2197.1977.tb11932.x

S Carlquist 1977Ecological factors in wood evolution: a floristic approachAmerican Journal of Botany64788789610.1002/j.1537-2197.1977.tb11932.x

10 

Carlquist, S. (1988). Comparative wood anatomy. Systematic, ecological, and evolutionary aspects of dicotyledon wood (1a ed.). New York, USA: Springer-Verlag.

S Carlquist 1988Comparative wood anatomy. Systematic, ecological, and evolutionary aspects of dicotyledon wood1aed.New York, USASpringer-Verlag

11 

Carlquist, S. (2009). Non-random vessel distribution in woods: patterns, modes, diversity, correlations. Aliso, 27(1), 39-58. doi: 10.5642/aliso.20092701.04

S Carlquist 2009Non-random vessel distribution in woods: patterns, modes, diversity, correlationsAliso271395810.5642/aliso.20092701.04

12 

Cesalpino, A. (1583). De plantis libri XVI. Florence, Italy: Giorgio Marescottu.

A Cesalpino 1583De plantis libri XVIFlorence, ItalyGiorgio Marescottu

13 

Chave, J., Coomes, D., Jansen, S., Lewis, S. L., Swenson, N. G., & Zanne, A. E. (2009). Towards a worldwide wood economics spectrum. Ecology Letters, 12(4), 351-366. doi: 10.1111/j.1461-0248.2009.01285.x

J. Chave D. Coomes S. Jansen S. L. Lewis N. G. Swenson A. E Zanne 2009Towards a worldwide wood economics spectrumEcology Letters12435136610.1111/j.1461-0248.2009.01285.x

14 

Choat, B., Ball, M., Luly, J., & Holtum, J. (2003). Pit membrane porosity and water stress-induced cavitation in four co-existing dry rainforest tree species. Plant Physiology, 131(1), 41-48. doi: 10.1104/pp.014100

B. Choat M. Ball J. Luly J Holtum 2003Pit membrane porosity and water stress-induced cavitation in four co-existing dry rainforest tree speciesPlant Physiology1311414810.1104/pp.014100

15 

Choat, B., Jansen, S., Brodribb, T. J., Cochard, H., Delzon, S., Bhaskar, R., … Zanne, A. E. (2012). nature11688-s2.

B. Choat S. Jansen T. J. Brodribb H. Cochard S. Delzon R. Bhaskar A. E Zanne 2012nature11688-s2

16 

Choat, B., Jansen, S., Brodribb, T. J., Cochard, H., Delzon, S., Bhaskar, R., … Zanne, A. E. (2012b). Global convergence in the vulnerability of forests to drought. Nature, 491(7426), 752-755. doi: 10.1038/nature11688

B. Choat S. Jansen T. J. Brodribb H. Cochard S. Delzon R. Bhaskar A. E … Zanne 2012bGlobal convergence in the vulnerability of forests to droughtNature491742675275510.1038/nature11688

17 

Cochard, H. (2002). How to measure xylem embolism with the XYL’EM apparatus. Clermont, France. Retrieved from http://www.bronkhorst.fr/fr/produits/xylem_embolismmeter

H Cochard 2002How to measure xylem embolism with the XYL’EM apparatusClermont, Francehttp://www.bronkhorst.fr/fr/produits/xylem_embolismmeter

18 

Cochard, H., Cruiziat, P., & Tyree, M. T. (1992). Use of positive pressures to establish vulnerability curves: Further support for the air-seeding hypothesis and implications for pressure-volume analysis. Plant Physiology , 100(1), 205-209. doi: 10.1104/pp.100.1.205

H. Cochard P. Cruiziat M. T Tyree 1992Use of positive pressures to establish vulnerability curves: Further support for the air-seeding hypothesis and implications for pressure-volume analysisPlant Physiology100120520910.1104/pp.100.1.205

19 

Cochard, H., Damour, G., Bodet, C., Tharwat, I., Poirier, M., & Améglio, T. (2005). Evaluation of a new centrifuge technique for rapid generation of xylem vulnerability curves. Physiologia Planta rum, 124(4), 410-418. doi: 10.1111/j.1399-3054.2005.00526.x

H. Cochard G. Damour C. Bodet I. Tharwat M. Poirier T Améglio 2005Evaluation of a new centrifuge technique for rapid generation of xylem vulnerability curvesPhysiologia Planta rum124441041810.1111/j.1399-3054.2005.00526.x

20 

Cochard, H., Herbette, S., Hernández, E., Hölta, T., & Mencuccini, M. (2010). The effects of sap ionic composition on xylem vulnerability to cavitation. Journal of Experimental Botany , 61(1), 275-285. doi: 10.1093/jxb/erp298

H. Cochard S. Herbette E. Hernández T. Hölta M Mencuccini 2010The effects of sap ionic composition on xylem vulnerability to cavitationJournal of Experimental Botany61127528510.1093/jxb/erp298

21 

Comstock, J. P. (1999). Why Canny’s theory doesn’t hold water. American Journal of Botany , 86(8), 1077-1081. doi: 10.2307/2656968

J. P Comstock 1999Why Canny’s theory doesn’t hold waterAmerican Journal of Botany8681077108110.2307/2656968

22 

Cowan, I. R. (1972). Electrical analog of evaporation from, and flow of water in plants. Planta , 106(3), 221-226. doi: 10.1007/BF00388099

I. R Cowan 1972Electrical analog of evaporation from, and flow of water in plantsPlanta106322122610.1007/BF00388099

23 

Cruiziat, P., Cochard, H., & Améglio, T. (2002). Hydraulic architecture of trees: main concepts and results. Annals of Forest Science, 59(7), 723-752. doi: 10.1051/forest:2002060

P. Cruiziat H. Cochard T Améglio 2002Hydraulic architecture of trees: main concepts and resultsAnnals of Forest Science59772375210.1051/forest:2002060

24 

Derbyshire, P., McCann, M. C., & Roberts, K. (2007). Restricted cell elongation in Arabidopsis hypocotyls is associated with a reduced average pectin esterification level. BMC Plant Biology, 7(1), 31. doi: 10.1186/1471-2229-7-31

P. Derbyshire M. C. McCann K Roberts 2007Restricted cell elongation in Arabidopsis hypocotyls is associated with a reduced average pectin esterification levelBMC Plant Biology71313110.1186/1471-2229-7-31

25 

Dixon, H. H. (1914). Transpiration and the ascent of sap in plants. London, United Kingdom: Macmillan.

H. H Dixon 1914Transpiration and the ascent of sap in plantsLondon, United KingdomMacmillan

26 

Dixon, H. H. & Joly, J. (1895). On the ascent of sap. Philosophical Transactions of the Royal Society of London, 186(1895), 563-576. doi: 10.1098/rstb.1895.0012

H. H. Dixon J Joly 1895On the ascent of sapPhilosophical Transactions of the Royal Society of London186189556357610.1098/rstb.1895.0012

27 

Domec, J. C., Lachenbruch, B., Meinzer, F. C., Woodruff, D. R., Warren, J. M., & McCulloh, K. A. (2008). Maximum height in a conifer is associated with conflicting requirements for xylem design. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 105(33), 12069-12074. doi: 10.1073/pnas.0710418105

J. C. Domec B. Lachenbruch F. C. Meinzer D. R. Woodruff J. M. Warren K. A McCulloh 2008Maximum height in a conifer is associated with conflicting requirements for xylem designProceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America10533120691207410.1073/pnas.0710418105

28 

Evert, R. F. (2006). Esau’s Plant anatomy (3a ed.). New Jersey, USA.: John Wiley y Sons, Inc.

R. F Evert 2006Esau’s Plant anatomy3aed.New Jersey, USA.John Wiley y Sons, Inc

29 

Ewart, A. J. (1908). The ascent of water in trees: (Second paper). Philosophical Transactions of the Royal Society of London , B, Biological Sciences, 199(1908), 341-392. doi: 10.1098/rstb.1908.0008

A. J Ewart 1908The ascent of water in trees: (Second paper)Philosophical Transactions of the Royal Society of LondonB, Biological Sciences199190834139210.1098/rstb.1908.0008

30 

Ewers, F. W., Ewers, J. M., Jacobsen, A. L., & López-Portillo, J. A. (2007). Vessel redundancy: modeling safety in numbers. IAWA Journal, 28(4), 373-388. doi: 10.1163/22941932-90001650

F. W. Ewers J. M. Ewers A. L. Jacobsen J. A López-Portillo 2007Vessel redundancy: modeling safety in numbersIAWA Journal28437338810.1163/22941932-90001650

31 

Fahn, A., Werker, E., & Baas, P. (1986). Wood anatomy and identification of trees and shrubs from Israel and adjacent regions. Jerusalem, Israel: Israel Academy of Sciences and Humanities.

A. Fahn E. Werker P Baas 1986Wood anatomy and identification of trees and shrubs from Israel and adjacent regionsJerusalem, IsraelIsrael Academy of Sciences and Humanities

32 

Gleason, S. M., Westoby, M., Jansen, S., Choat, B., Hacke, U. G., Pratt, R. B., … Zanne, A. E. (2016). Weak tradeoff between xylem safety and xylem-specific hydraulic efficiency across the world’s woody plant species. New Phytologist , 209(1), 123-136. doi: 10.1111/nph.13646

S. M. Gleason M. Westoby S. Jansen B. Choat U. G. Hacke R. B. Pratt A. E Zanne 2016Weak tradeoff between xylem safety and xylem-specific hydraulic efficiency across the world’s woody plant speciesNew Phytologist209112313610.1111/nph.13646

33 

Grew, N. (1682). The anatomy of plants with an idea of a philosophical history of plants. London, United Kingdom: W. Rawlins.

N Grew 1682The anatomy of plants with an idea of a philosophical history of plantsLondon, United KingdomW. Rawlins

34 

Gupta, H. (2017). Essay on leaf (with diagrams). Retrieved November 8, 2017, from http://www.biologydiscussion.com/essay/essay-on-leaf-with-diagrams-botany/20581

H Gupta 2017Essay on leaf (with diagrams)Retrieved November 8, 2017http://www.biologydiscussion.com/essay/essay-on-leaf-with-diagrams-botany/20581

35 

Hacke, U. G., Jacobsen, A. L., & Pratt, R. B. (2009). Xylem function of arid-land shrubs from California, USA: An ecological and evolutionary analysis. Plant, Cell and Environment, 32(10), 1324-1333. doi: 10.1111/j.1365-3040.2009.02000.x

U. G. Hacke A. L. Jacobsen R. B Pratt 2009Xylem function of arid-land shrubs from California, USA: An ecological and evolutionary analysisPlant, Cell and Environment32101324133310.1111/j.1365-3040.2009.02000.x

36 

Hacke, U. G., Sperry, J. S., Pockman, W. T., Davis, S. D., & McCulloh, K. A. (2001). Trends in wood density and structure are linked to prevention of xylem implosion by negative pressure. Oecologia, 126(4), 457-461. doi: 10.1007/S004420100628

U. G. Hacke J. S. Sperry W. T. Pockman S. D. Davis K. A McCulloh 2001Trends in wood density and structure are linked to prevention of xylem implosion by negative pressureOecologia126445746110.1007/S004420100628

37 

Hacke, U. G., Sperry, J. S., Wheeler, J. K., & Castro, L. (2006). Scaling of angiosperm xylem structure with safety and efficiency. Tree Physiology, 26(6), 689-701. doi: 10.1093/treephys/26.6.689

U. G. Hacke J. S. Sperry J. K. Wheeler L Castro 2006Scaling of angiosperm xylem structure with safety and efficiencyTree Physiology26668970110.1093/treephys/26.6.689

38 

Hafren, J., Daniel, G., & Westermark, U. (2000). The distribution of acidic and esterified pectin in cambium, developing xylem and mature xylem of Pinus sylvestris. IAWA Journal , 21(2), 157-168. doi: 10.1163/22941932-90000242

J. Hafren G. Daniel U Westermark 2000The distribution of acidic and esterified pectin in cambium, developing xylem and mature xylem of Pinus sylvestrisIAWA Journal21215716810.1163/22941932-90000242

39 

Hales, S. (1727). Vegetable staticks (1a ed.). London, United Kingdom: W. and J. Innys and T. Woodward.

S Hales 1727Vegetable staticks1aed.London, United KingdomW. and J. Innys and T. Woodward

40 

Herbette, S. & Cochard, H. (2010). Calcium is a major determinant of xylem vulnerability to cavitation. Plant Physiology , 153(4), 1932-1939. doi: 10.1104/pp.110.155200

S. Herbette H Cochard 2010Calcium is a major determinant of xylem vulnerability to cavitationPlant Physiology15341932193910.1104/pp.110.155200

41 

Jansen, S. & Schenk, H. J. (2015). On the ascent of sap in the presence of bubbles. American Journal of Botany , 102(10), 1561-1563. doi: 10.3732/ajb.1500305

S. Jansen H. J Schenk 2015On the ascent of sap in the presence of bubblesAmerican Journal of Botany102101561156310.3732/ajb.1500305

42 

Kavanagh, K. L., & Zaerr, J. B. (1997). Xylem cavitation and loss of hydraulic conductance in western hemlock following planting. Tree Physiology , 17(1), 59-63. doi: 10.1093/treephys/17.1.59

K. L. Kavanagh J. B Zaerr 1997Xylem cavitation and loss of hydraulic conductance in western hemlock following plantingTree Physiology171596310.1093/treephys/17.1.59

43 

Kirkham, M. B. (2005). Principles of soil and plant water relations (1a ed.). Kansas, USA: Kansas State University Elsevier Academic Press.

M. B Kirkham 2005Principles of soil and plant water relations1aed.Kansas, USAKansas State University Elsevier Academic Press

44 

Kocacinar, F. & Sage, R. F. (2003). Photosynthetic pathway alters xylem structure and hydraulic function in herbaceous plants. Plant, Cell and Environment , 26(12), 2015-2026. doi: 10.1111/j.1365-2478.2003.01119.x

F. Kocacinar R. F Sage 2003Photosynthetic pathway alters xylem structure and hydraulic function in herbaceous plantsPlant, Cell and Environment26122015202610.1111/j.1365-2478.2003.01119.x

45 

Laschimke, R., Burger, M., & Vallen, H. (2006). Acoustic emission analysis and experiments with physical model systems reveal a peculiar nature of the xylem tension. Journal of Plant Physiology , 163(10), 996-1007. doi: 10.1016/j.jplph.2006.05.004

R. Laschimke M. Burger H Vallen 2006Acoustic emission analysis and experiments with physical model systems reveal a peculiar nature of the xylem tensionJournal of Plant Physiology16310996100710.1016/j.jplph.2006.05.004

46 

Lens, F., Endress, M. E., Baas, P., Jansen, S., & Smets, E. (2009). Vessel grouping patterns in subfamilies Apocynoideae and Periplocoideae confirm phylogenetic value of wood structure within Apocynaceae. American Journal of Botany , 96(12), 2168-2183. doi: 10.3732/ajb.0900116

F. Lens M. E. Endress P. Baas S. Jansen E Smets 2009Vessel grouping patterns in subfamilies Apocynoideae and Periplocoideae confirm phylogenetic value of wood structure within ApocynaceaeAmerican Journal of Botany96122168218310.3732/ajb.0900116

47 

Lens, F., Picon-Cochard, C., Delmas, C. E. L., Signarbieux, C., Buttler, A., Cochard, H., … Delzon, S. (2016). Herbaceous angiosperms are not more vulnerable to drought-induced embolism than angiosperm trees. Plant Physiology , 172(2), 661-667. doi: 10.1104/pp.16.00829

F. Lens C. Picon-Cochard C. E. L. Delmas C. Signarbieux A. Buttler H. Cochard S … Delzon 2016Herbaceous angiosperms are not more vulnerable to drought-induced embolism than angiosperm treesPlant Physiology172266166710.1104/pp.16.00829

48 

Lens, F., Sperry, J. S., Christman, M. A., Choat, B., Rabaey, D., & Jansen, S. (2010). Testing hypotheses that link wood anatomy to cavitation resistance and hydraulic conductivity in the genus Acer. New Phytologist , 190(3), 709-723. doi: 10.1111/j.1469-8137.2010.03518.x

F. Lens J. S. Sperry M. A. Christman B. Choat D. Rabaey S Jansen 2010Testing hypotheses that link wood anatomy to cavitation resistance and hydraulic conductivity in the genus AcerNew Phytologist190370972310.1111/j.1469-8137.2010.03518.x

49 

Li, S., Feifel, M., Karimi, Z., Schuldt, B., Choat, B., & Jansen, S. (2015). Leaf gas exchange performance and the lethal water potential of five European species during drought. Tree Physiology , 36(2), 179-192. doi: 10.1093/treephys/tpv117

S. Li M. Feifel Z. Karimi B. Schuldt B. Choat S Jansen 2015Leaf gas exchange performance and the lethal water potential of five European species during droughtTree Physiology36217919210.1093/treephys/tpv117

50 

Li, Y., Sperry, J. S., Taneda, H., Bush, S. E., & Hacke, U. G. (2008). Evaluation of centrifugal methods for measuring xylem cavitation in conifers, diffuse- and ring-porous angiosperms. New Phytologist , 177(2), 558-568. doi: 10.1111/j.1469-8137.2007.02272.x

Y. Li J. S. Sperry H. Taneda S. E. Bush U. G Hacke 2008Evaluation of centrifugal methods for measuring xylem cavitation in conifers, diffuse- and ring-porous angiospermsNew Phytologist177255856810.1111/j.1469-8137.2007.02272.x

51 

López-Portillo, J., Ewers, F. W., Ángeles, G., & Fisher, J. B. (2000). Hydraulic architecture of Monstera acuminata: evolutionary consequences of the hemiepiphytic growth form. New Phytologist , 145(2), 289-299. doi: 10.1046/j.1469-8137.2000.00578.x

J. López-Portillo F. W. Ewers G. Ángeles J. B Fisher 2000Hydraulic architecture of Monstera acuminata: evolutionary consequences of the hemiepiphytic growth formNew Phytologist145228929910.1046/j.1469-8137.2000.00578.x

52 

Maherali, H. M., Pockman, W. T., & Jackson, R. B. (2004). Adaptative variation in the vulnerability of woody plants to xylem cavitation. Ecology, 85(8), 2184-2199. doi: 10.1890/02-0538

H. M. Maherali W. T. Pockman R. B Jackson 2004Adaptative variation in the vulnerability of woody plants to xylem cavitationEcology8582184219910.1890/02-0538

53 

Martínez-Vilalta, J. & Piñol, J. (2003). Limitaciones hidráulicas al aporte de agua a las hojas y resistencia a la sequía. Ecosistemas, 12(1), 1-7.

J. Martínez-Vilalta J Piñol 2003Limitaciones hidráulicas al aporte de agua a las hojas y resistencia a la sequíaEcosistemas12117

54 

Martre, P., Morillon, R., Barrieu, F., North, G. B., & Nobel, P. S. (2002). Plasma membrane aquaporins play a significant role during recovery from water deficit. Plant Physiology , 130(4), 2101-2110. doi: 10.1104/pp.009019

P. Martre R. Morillon F. Barrieu G. B. North P. S Nobel 2002Plasma membrane aquaporins play a significant role during recovery from water deficitPlant Physiology13042101211010.1104/pp.009019

55 

Melcher, P. J., Holbrook, N. M., Burns, M. J., Zwieniecki, M. A., Cobb, A. R., Brodribb, T. J., … Sack, L. (2012). Measurements of stem xylem hydraulic conductivity in the laboratory and field. Methods in Ecology and Evolution , 3(4), 685-694. doi: 10.1111/j.2041-210X.2012.00204.x

P. J. Melcher N. M. Holbrook M. J. Burns M. A. Zwieniecki A. R. Cobb T. J. Brodribb L Sack 2012Measurements of stem xylem hydraulic conductivity in the laboratory and fieldMethods in Ecology and Evolution3468569410.1111/j.2041-210X.2012.00204.x

56 

Nardini, A., Dimasi, F., Klepsch, M., & Jansen, S. (2012). Ion-mediated enhancement of xylem hydraulic conductivity in four Acer species: relationships with ecological and anatomical features. Tree Physiology , 32(12), 1434-1441. doi: 10.1093/treephys/tps107

A. Nardini F. Dimasi M. Klepsch S Jansen 2012Ion-mediated enhancement of xylem hydraulic conductivity in four Acer species: relationships with ecological and anatomical featuresTree Physiology32121434144110.1093/treephys/tps107

57 

Neufeld, H. S., Grantz, D. A., Meinzer, F. C., Goldstein, G., Crisosto, G. M., & Crisosto, C. (1992). Genotypic variability in vulnerability of leaf xylem to cavitation in water-stressed and well-irrigated sugarcane. Plant Physiology , 100(2), 1020-1028. doi: 10.1104/pp.100.2.1020

H. S. Neufeld D. A. Grantz F. C. Meinzer G. Goldstein G. M. Crisosto C Crisosto 1992Genotypic variability in vulnerability of leaf xylem to cavitation in water-stressed and well-irrigated sugarcanePlant Physiology10021020102810.1104/pp.100.2.1020

58 

Niklas, K. J. (1992). Plant biomechanics, an engineering approach to plant form and function (1a ed.). Chicago, USA: The University of Chicago Press.

K. J Niklas 1992Plant biomechanics, an engineering approach to plant form and function1aed.Chicago, USAThe University of Chicago Press

59 

Nobel, P. S. (2009). Physicochemical and environmental plant physiology (4a ed.). Oxford, United Kingdom: Academic Press Inc.

P. S Nobel 2009Physicochemical and environmental plant physiology4aed.Oxford, United KingdomAcademic Press Inc

60 

Pammenter, N. W. & Van der-Willigen, C. (1998). A mathematical and statistical analysis of the curves illustrating vulnerability of xylem to cavitation. Tree Physiology , 18(8-9), 589-593. doi: 10.1093/treephys/18.8-9.589

N. W. Pammenter C Van der-Willigen 1998A mathematical and statistical analysis of the curves illustrating vulnerability of xylem to cavitationTree Physiology188-958959310.1093/treephys/18.8-9.589

61 

Patino, S., Tyree, M. T., & Herre, A. E. (1995). Comparison of hydraulic architecture of woody plants of differing phylogeny and growth form with special reference to free-standing and hemi-epiphytic Ficus species from Panama. New Phytologist , 129(1), 125-134. doi: 10.1111/j.1469-8137.1995.tb03016.x

S. Patino M. T. Tyree A. E Herre 1995Comparison of hydraulic architecture of woody plants of differing phylogeny and growth form with special reference to free-standing and hemi-epiphytic Ficus species from PanamaNew Phytologist129112513410.1111/j.1469-8137.1995.tb03016.x

62 

Pelloux, J., Rusterucci, C., & Mellerowicz, E. J. (2007). New insights into pectin methylesterase structure and function. Trends in Plant Science, 12(6), 267-277. doi: 10.1016/j.tplants.2007.04.001

J. Pelloux C. Rusterucci E. J Mellerowicz 2007New insights into pectin methylesterase structure and functionTrends in Plant Science12626727710.1016/j.tplants.2007.04.001

63 

Pockman, W. T., Sperry, J. S., & O’Leary, J. W. (1995). Sustained and significant negative water pressure in xylem. Nature , 378(6558), 715-716. doi: 10.1038/378715a0

W. T. Pockman J. S. Sperry J. W O’Leary 1995Sustained and significant negative water pressure in xylemNature378655871571610.1038/378715a0

64 

Rawlings, J. O., & Cure, W. W. (1985). The Weibull function as a dose-response model to describe ozone effects on crop yields. Crop Science, 25(5), 807-814. doi:10.2135/cropsci1985.0011183X002500050020x

J. O. Rawlings W. W Cure 1985The Weibull function as a dose-response model to describe ozone effects on crop yieldsCrop Science580781410.2135/cropsci1985.0011183X002500050020x

65 

Renner, O. (1925). Zum Nachweis negativer drucke im gefa “sswasser bewurzelter holzgewa” chse. Flora, 119(1), 402-408.

O Renner 1925Zum Nachweis negativer drucke im gefa “sswasser bewurzelter holzgewa” chseFlora1191402408

66 

Sack, L., Cowan, P. D., & Holbrook, N. M. (2003). The major veins of mesomorphic leaves revisited: tests for conductive overload in Acer saccharum (Aceraceae) and Quercus rubra (Fagaceae). American Journal of Botany , 90(1), 32-39. doi: 10.3732/ajb.90.1.32.

L. Sack P. D. Cowan N. M Holbrook 2003The major veins of mesomorphic leaves revisited: tests for conductive overload in Acer saccharum (Aceraceae) and Quercus rubra (Fagaceae)American Journal of Botany901323910.3732/ajb.90.1.32.

67 

Sack, L. & Frole, K. (2006). Leaf structural diversity is related to hydraulic capacity in tropical rainforest. Ecology , 87(2), 483-491. doi: 10.1890/05-0710

L. Sack K Frole 2006Leaf structural diversity is related to hydraulic capacity in tropical rainforestEcology87248349110.1890/05-0710

68 

Sack, L. & Holbrook, N. M. (2006). Leaf hydraulics. Annual Review of Plant Biology, 57(1), 361-381. doi: 10.1146/annurev.arplant.56.032604.144141

L. Sack N. M Holbrook 2006Leaf hydraulicsAnnual Review of Plant Biology57136138110.1146/annurev.arplant.56.032604.144141

69 

Salazar, A. & Gamboa, A. (2013). Importancia de las pectinas en la dinámica de la pared celular durante el desarrollo vegetal. REB. Revista de Educación Bioquímica, 32(2), 67-75.

A. Salazar A Gamboa 2013Importancia de las pectinas en la dinámica de la pared celular durante el desarrollo vegetalREB. Revista de Educación Bioquímica3226775

70 

Salisbury, F. B., & Ross, C. W. (1992). Plant physiology. (4a ed.). California, USA: Wadsworth

F. B. Salisbury C. W Ross 1992Plant physiology4aed.California, USAWadsworth

71 

Salleo, S., Hinckley, T. M., Kikuta, S. B., Lo Gullo, M. A., Weilgony, P., Yoon, T. M., & Richter, H. (1992). A method for inducing xylem emboli in situ: Experiments with a field-grown tree. Plant, Cell and Environment , 15(4), 491-497. doi: 10.1111/j.1365-3040.1992.tb01001.x

S. Salleo T. M. Hinckley S. B. Kikuta M. A. Lo Gullo P. Weilgony T. M. Yoon H Richter 1992A method for inducing xylem emboli in situ: Experiments with a field-grown treePlant, Cell and Environment15449149710.1111/j.1365-3040.1992.tb01001.x

72 

Sane, S. P. & Singh, A. K. (2011). Water movement in vascular plants: a primer. Journal of the Indian Institute of Science, 91(3), 233-242.

S. P. Sane A. K Singh 2011Water movement in vascular plants: a primerJournal of the Indian Institute of Science913233242

73 

Schenk, H. J., Espino, S., Romo, D. M., Nima, N., Do, A. Y. T., Michaud, J. M., … Jansen, S. (2017). Xylem surfactants introduce a new element to the cohesion-tension theory. Plant Physiology , 173(2), 1177-1196. doi: 10.1104/pp.16.01039

H. J. Schenk S. Espino D. M. Romo N. Nima A. Y. T. Do J. M. Michaud S … Jansen 2017Xylem surfactants introduce a new element to the cohesion-tension theoryPlant Physiology17321177119610.1104/pp.16.01039

74 

Schenk, H. J., Steppe, K., & Jansen, S. (2015). Nanobubbles: a new paradigm for air-seeding in xylem. Trends in Plant Science , 20(4), 199-205. doi: 10.1016/j.tplants.2015.01.008

H. J. Schenk K. Steppe S Jansen 2015Nanobubbles: a new paradigm for air-seeding in xylemTrends in Plant Science20419920510.1016/j.tplants.2015.01.008

75 

Scholander P. F., Hammel H. T., Bradstreet E. D., A., & Hemmingsen, E. A. (1965). Sap pressure in vascular plants negative hydrostatic pressure can be measured in plants. Advancement of Science, 148(3668), 339-346. doi: 10.1126/science.148.3668.339

Hammel H. T. Scholander P. F. A. Bradstreet E. D. E. A Hemmingsen 1965Sap pressure in vascular plants negative hydrostatic pressure can be measured in plantsAdvancement of Science148366833934610.1126/science.148.3668.339

76 

Scoffoni, C., Rawls, M., McKown, A., Cochard, H., & Sack, L. (2011). Decline of leaf hydraulic conductance with dehydration: relationship to leaf size and venation architecture. Plant Physiology , 156(2), 832-843. doi: 10.1104/pp.111.173856

C. Scoffoni M. Rawls A. McKown H. Cochard L Sack 2011Decline of leaf hydraulic conductance with dehydration: relationship to leaf size and venation architecturePlant Physiology156283284310.1104/pp.111.173856

77 

Shane, M. W., McCully, M. E., & Canny, M. J. (2000). Architecture of branch-root junctions in maize: structure of the connecting xylem and the porosity of the pit membranes. Annals of Botany , 85(5), 613-624 doi: 10.1006/anbo.2000.1113

M. W. Shane M. E. McCully M. J Canny 2000Architecture of branch-root junctions in maize: structure of the connecting xylem and the porosity of the pit membranesAnnals of Botany85561362410.1006/anbo.2000.1113

78 

Slatyer, K. O. & Taylor, S. A. (1960). Terminology in plant and soil water relations. Nature , 187, 922-924.

K. O. Slatyer S. A Taylor 1960Terminology in plant and soil water relationsNature187922924

79 

Sperry, J. S. (1986). Relationship of xylem embolism to xylem pressure potential, stomatal closure, and shoot morphology in the palm Rhapis excelsa. Plant Physiology , 80(1), 110-116. doi: 10.1104/pp.80.1.110

J. S Sperry 1986Relationship of xylem embolism to xylem pressure potential, stomatal closure, and shoot morphology in the palm Rhapis excelsaPlant Physiology80111011610.1104/pp.80.1.110

80 

Sperry, J. S., Donnelly, J. R., & Tyree, M. T. (1988). A method for measuring hydraulic conductivity and embolism in xylem. Plant, Cell and Environment , 11(1), 35-40. doi: 10.1111/j.1365-3040.1988.tb01774.x

J. S. Sperry J. R. Donnelly M. T Tyree 1988A method for measuring hydraulic conductivity and embolism in xylemPlant, Cell and Environment111354010.1111/j.1365-3040.1988.tb01774.x

81 

Sperry, J. S. & Saliendra, N. Z. (1994). Intra-and inter-plant variation in xylem cavitation in Betula occidentalis. Plant, Cell and Environment , 17(11), 1233-1241. doi: 10.1111/j.1365-3040.1994.tb02021.x

J. S. Sperry N. Z Saliendra 1994Intra-and inter-plant variation in xylem cavitation in Betula occidentalisPlant, Cell and Environment17111233124110.1111/j.1365-3040.1994.tb02021.x

82 

Sperry, J. S., Saliendra, N. Z., Pockman, W. T., Cochard, H., Cruiziat, P., Davis, S. D., … Tyree, M. T. (1996). New evidence for large negative xylem pressures and their measurement by the pressure chamber method. Plant, Cell and Environment , 19(4), 427-436. doi: 10.1111/j.1365-3040.1996.tb00334.x

J. S. Sperry N. Z. Saliendra W. T. Pockman H. Cochard P. Cruiziat S. D. Davis M. T … Tyree 1996New evidence for large negative xylem pressures and their measurement by the pressure chamber methodPlant, Cell and Environment19442743610.1111/j.1365-3040.1996.tb00334.x

83 

Stiller, V. & Sperry, J. S. (1999). Canny’s compensating pressure theory fails a test. American Journal of Botany , 86(8), 1082-1086. doi: 10.2307/2656969

V. Stiller J. S Sperry 1999Canny’s compensating pressure theory fails a testAmerican Journal of Botany8681082108610.2307/2656969

84 

Stiller, V. & Sperry, J. S. (2002). Cavitation fatigue and its reversal in sunflower (Helianthus annuus L.). Journal of Experimental Botany , 53(371), 1155-1161. doi: 10.1093/jexbot/53.371.1155

V. Stiller J. S Sperry 2002Cavitation fatigue and its reversal in sunflower (Helianthus annuus L.)Journal of Experimental Botany533711155116110.1093/jexbot/53.371.1155

85 

Streeter, L., Wylie, E., & Bedford, K. (2000). Mecánica de fluídos (9a ed.). Santafé de Bogotá, Colombia: Mc. Graw Hill.

L. Streeter E. Wylie K Bedford 2000Mecánica de fluídos9aed.Santafé de Bogotá, ColombiaMc. Graw Hill

86 

Taiz, L. & Zeiger, E. (2012). Plant Physiology (5a ed.). Sunderland (Massachusetts), USA: Sinauer Associates.

L. Taiz E Zeiger 2012Plant Physiology5aed.Sunderland (Massachusetts), USASinauer Associates

87 

Trakal, L., Martínez-Fernández, D., Vitková, M., & Komárek, M. (2015). Phytoextraction of metals: modeling root metal uptake and associated processes. En A. A. Ansari , S. S. Gill, R. Gill, G. R. Lanza, & L. Newman (Eds.), Phytoremediation (pp.69-83) (1a ed.). New York, USA: Springer. doi: 10.1007/978-3-319-10969-5

L. Trakal D. Martínez-Fernández M. Vitková M Komárek 2015Phytoextraction of metals: modeling root metal uptake and associated processes A. A. Ansari S. S. Gill R. Gill G. R. Lanza L. Newman Eds.Phytoremediation69831aed.New York, USASpringer10.1007/978-3-319-10969-5

88 

Trifilò, P., Nardini, A., Raimondo, F., Lo Gullo, M. A., & Salleo, S. (2011). Ion mediated compensation for drought-induced loss of xylem hydraulic conductivity in field-growing plants of Laurus nobilis L. Functional Plant Biology, 38(7), 606-613. doi: 10.1071/FP10233

P. Trifilò A. Nardini F. Raimondo M. A. Lo Gullo S Salleo 2011Ion mediated compensation for drought-induced loss of xylem hydraulic conductivity in field-growing plants of Laurus nobilis LFunctional Plant Biology38760661310.1071/FP10233

89 

Tyree, M. T. & Ewers, F. W. (1991). Tansley Review No. 34. The hydraulic architecture of trees and other woody plants. New Phytologist , 119(34), 345-360. doi: 10.1111/j.1469-8137.1991.tb00035.x

M. T. Tyree F. W Ewers 1991Tansley Review No. 34The hydraulic architecture of trees and other woody plantsNew Phytologist1193434536010.1111/j.1469-8137.1991.tb00035.x

90 

Tyree, M. T., Nardini, A., & Salleo, S. (2000). Hydraulic architecture of whole plants and single leaves. In M. Labrecque (Ed.), L’arbre 2000 the Tree (pp. 215-221). Montreal, Canada: Isabelle Quentin Publisher.

M. T. Tyree A. Nardini S Salleo 2000Hydraulic architecture of whole plants and single leaves M. Labrecque Ed.L’arbre 2000 the Tree215221Montreal, CanadaIsabelle Quentin Publisher

91 

Tyree, M. T. & Sperry, J. S. (1989). Vulnerability of xilem to cavitation and embolism. Annual Review of Plant Physiology , 40(1), 19-38. doi: 10.1146/annurev.pp.40.060189.000315

M. T. Tyree J. S Sperry 1989Vulnerability of xilem to cavitation and embolismAnnual Review of Plant Physiology401193810.1146/annurev.pp.40.060189.000315

92 

Tyree, M. T. & Yianoulis, P. (1980). The site of water evaporation from sub-stomatal cavities, liquid path resistances and hydroactive stomatal closure. Annals of Botany , 46(2), 175-193. doi: 10.1093/oxfordjournals.aob.a085906

M. T. Tyree P Yianoulis 1980The site of water evaporation from sub-stomatal cavities, liquid path resistances and hydroactive stomatal closureAnnals of Botany46217519310.1093/oxfordjournals.aob.a085906

93 

Tyree, M. T., & Zimmermann, M. H. (2002). Xylem structure and the ascent of sap. (2a ed.). Berlin, Germany: Springer-Verlag Berlin Heidelberg.

M. T. Tyree M. H Zimmermann 2002Xylem structure and the ascent of sap2aed.Berlin, GermanySpringer-Verlag Berlin Heidelberg

94 

Van den Honert, T. H. (1948). Water transport in plants as a catenary process. Discussions of the Faraday Society, 3, 146-153. doi: 10.1039/DF9480300146

T. H Van den Honert 1948Water transport in plants as a catenary processDiscussions of the Faraday Society314615310.1039/DF9480300146

95 

Van Doorn, W. G., Hiemstra, T., & Fanurakis, D. (2011). Hydrogel regulation of xylem water flow: an alternative hypothesis. Plant Physiology , 157(4), 1642-1649. doi: 10.1104/pp.111.185314

W. G. Van Doorn T. Hiemstra D Fanurakis 2011Hydrogel regulation of xylem water flow: an alternative hypothesisPlant Physiology15741642164910.1104/pp.111.185314

96 

Wheeler, J. K., Huggett, B. A., Tofte, A, N., Rockwell, F. E., & Holbrook, N. M . (2013). Cutting xylem under tension or supersaturated with gas can generate PLC and the appearance of rapid recovery from embolism. Plant, Cell and Environment , 36(11), 1938-1949. doi: 10.1111/pce.12139

J. K. Wheeler B. A. Huggett A. N Tofte F. E Rockwell N. M Holbrook 2013Cutting xylem under tension or supersaturated with gas can generate PLC and the appearance of rapid recovery from embolismPlant, Cell and Environment36111938194910.1111/pce.12139

97 

Willats, W. G., McCartney, L., Mackie, W., & Knox, J. P. (2001). Pectin: cell biology and prospects for functional analysis. Plant Molecular Biology, 47(1-2), 9-27. doi: 10.1023/A:1010662911148

W. G. Willats L. McCartney W. Mackie J. P Knox 2001Pectin: cell biology and prospects for functional analysisPlant Molecular Biology471-292710.1023/A:1010662911148

98 

Zimmermann, M. H. (1983). Xylem structure and the ascent of sap . (1a ed.). Berlin, Germany: Springer-Verlag.

M. H Zimmermann 1983Xylem structure and the ascent of sap1aed.Berlin, GermanySpringer-Verlag

99 

Zimmermann, U., Schneider, H., Wegner, L. H., & Haase, A. (2004). Water ascent in tall trees: does evolution of land plants rely on a highly metastable state? New Phytologist , 162(3), 575-615. doi: 10.1111/j.1469-8137.2004.01083.x

U. Zimmermann H. Schneider L. H. Wegner A Haase 2004Water ascent in tall trees: does evolution of land plants rely on a highly metastable state?New Phytologist162357561510.1111/j.1469-8137.2004.01083.x

100 

Zwieniecki, M. A., Melcher, P. J., & Holbrook, N. M. (2001). Hydrogel control of xylem hydraulic resistance in plants. Science, 291(5506), 1059-1062. doi: 10.1126/science.1057175

M. A. Zwieniecki P. J. Melcher N. M Holbrook 2001Hydrogel control of xylem hydraulic resistance in plantsScience29155061059106210.1126/science.1057175



This display is generated from NISO JATS XML with jats-html.xsl. The XSLT engine is libxslt.

Enlaces refback

  • No hay ningún enlace refback.


Copyright (c) 2019 Madera y Bosques

Licencia de Creative Commons
Este obra está bajo una licencia de Creative Commons Reconocimiento-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.


Madera y Bosques, Vol. 26, Núm. 2, Verano2020, es una publicación cuatrimestral editada por el Instituto de Ecología, A.C. Carretera antigua a Coatepec, 351, Col. El Haya, Xalapa, Ver. C.P. 91070, Tel. (228) 842-1835, http://myb.ojs.inecol.mx/, madera.bosques@inecol.mx. Editor responsable: Raymundo Dávalos Sotelo. Reserva de Derechos al Uso Exclusivo 04-2016-062312190600-203, ISSN electrónico 2448-7597, ambos otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor. Responsable de la última actualización de este Número, Reyna Paula Zárate Morales, Carretera antigua a Coatepec, 351, Col. El Haya, Xalapa, Ver., C.P. 91070, fecha de última modificación, 12 de mayo de 2020.

Las opiniones expresadas por los autores no necesariamente reflejan la postura del editor de la publicación.

Madera y Bosques por Instituto de Ecología, A.C. se distribuye bajo una Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.

 

Licencia Creative Commons

  Los aspectos éticos relacionados con la publicación de manuscritos en Madera y Bosques se apegan a los establecidos en el COPE.

  Gestionando el conocimiento